av Abanico veterinario Abanico vet 2007-428X 2448-6132 Sergio Martínez González 10.21929/abavet2021.39 00127 Artículos originales Prevalencia de parásitos en heces fecales de perros de Gómez Palacio, Durango, México 0000-0002-2519-8928 Aguillón-Gutiérrez David * 1 0000-0002-2838-7150 Meraz-Rodríguez Yanet 2 0000-0003-0937-4466 García-De-La-Peña Cristina ** 2 0000-0002-2999-5764 Ávila-Rodríguez Verónica 2 0000-0002-3340-8059 Rodríguez-Vivas Roger 3 0000-0002-1846-1601 Moreno-Chávez Marisol 2 Laboratorio de Bioindicadores. Centro de Investigación y Jardín Etnobiológico, Universidad Autónoma de Coahuila, Dr. Francisco González 37, Viesca, Coahuila, México. CP. 27480. Universidad Autónoma de Coahuila Universidad Autónoma de Coahuila Viesca Coahuila Mexico Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Juárez del Estado de Durango, Av. Universidad S/N, Fraccionamiento Filadelfia, Gómez Palacio, Durango, México. C.P. 35010. Universidad Juárez del Estado de Durango Gómez Palacio Durango México Laboratorio de Parasitología, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autónoma de Yucatán, Carretera a Xmatkuil Km. 15.5, Yucatán, México. C.P. 97000. Universidad Autónoma de Yucatán Universidad Autónoma de Yucatán Yucatán Mexico Autor responsable David Aguillón-Gutiérrez. Autor corresponsal Cristina García-De- La-Peña. E-mail: david_aguillon@uadec.edu.mx, yanetgeo23@gmail.com, cristina.g.delapena@gmail.com, vavilar@gmail.com, rvivas@correo.uady.mx, marisolmorenoc@msn.com. 28 02 2022 Jan-Dec 2021 11 e127 01 06 2021 03 10 2021 Este es un artículo publicado en acceso abierto bajo una licencia Creative Commons RESUMEN

El objetivo del presente estudio fue estimar la prevalencia e identificar los parásitos con potencial zoonótico presentes en las heces fecales de perros domiciliarios y callejeros de Gómez Palacio, Durango, México. Se colectaron 50 muestras de heces fecales de perros domiciliarios, así como 50 muestras de heces fecales de perros callejeros. Las muestras se analizaron mediante las técnicas de flotación por sacarosa y de McMaster. Los análisis estadísticos mostraron diferencia significativa entre las prevalencias de perros domiciliarios y callejeros (p= 0.021). La mayor prevalencia la obtuvieron los perros callejeros con 22% (11/50), mientras que los perros domiciliarios obtuvieron una prevalencia del 6% (3/50). Los parásitos de perros domiciliarios identificados morfológicamente correspondieron a Cystoisospora canis (6%) y Trichuris vulpis (4%), mientras que los parásitos de perros callejeros correspondieron a Ancylostoma spp. (12%), Cystoisospora canis (10%), Toxocara spp. (4%), Trichuris vulpis (4%) y Taenia spp. (2%). El análisis de Chi-cuadrada (X2) mostró que la prevalencia de parásitos en perros callejeros presentó diferencia significativa entre edades (p= 0.002), el 100% de los cachorros resultó parasitado. En Gómez Palacio se encuentran parásitos con potencial zoonótico presentes en las heces de perros domiciliarios y callejeros lo que representa un riesgo de infección para la población humana.

 Palabras clave: perros callejeros perros domiciliarios zoonosis parasitismo salud pública INTRODUCCIÓN

El perro (Canis lupus familiaris) ha adquirido un estrecho contacto con el ser humano, desde su proceso de domesticación. Actualmente representa un importante papel en nuestras vidas, puesto que no solo es un animal de compañía, sino que también nos ayuda en diferentes actividades, al realizar rescates, sirviendo de guía para personas invidentes, participando en la detección de drogas y explosivos (Macpherson et al., 2013) e inclusive, se usa la influencia de perros en el tratamiento de pacientes con timidez patológica, trastornos emocionales, falta de sociabilidad y autismo (Zapata et al., 2015). Esta estrecha interacción entre el ser humano y el perro ha traído como consecuencia la posible adquisición de enfermedades zoonóticas (Macpherson et al., 2013).

Los perros están relacionados con 60 zoonosis, dentro de las cuales destacan las de origen parasitario (Hernández et al., 2019). Por medio de las heces fecales los perros pueden transmitir enfermedades zoonóticas a los seres humanos (Johnson et al., 2015) cuando éstos últimos tienen contacto con alimentos, objetos, agua, aire o suelo contaminados (Desachy, 2016). Diferentes estudios realizados en México y en el mundo muestran que los géneros de los parásitos con mayor prevalencia son Toxocara spp. y Ancylostoma spp. (Rodríguez-Vivas et al., 2001; Romero-Núñez et al., 2011; Solarte-Paredes et al., 2013; Kaminsky et al., 2014; Vega et al., 2014; González et al. 2015; Huerto et al., 2015; Delgado-Fernández, 2017; Peña et al., 2017; Plúas-Hurtado & Sánchez- Hernández, 2021). A su vez, las especies de parásitos zoonóticas más reportadas son Ancylostoma caninum y Toxocara canis (Encalada-Mena et al., 2011; Vélez-Hernández et al., 2014; Idika et al., 2017; Sarmiento-Rubiano et al., 2018; Lara-Reyes et al., 2019; Olave-Leyva et al., 2019; Silva et al., 2020). Otros parásitos reportados en perros en Latinoamérica son Ascaris lumbricoides (Acosta-Jurado et al., 2017), Cystoisospora spp. (Gorman et al., 2006), Dypylidium caninum (López et al., 2006; Cisneros et al., 2020), Echinococcus granulosus (Chuiquisana et al., 2014), Spirocerca lupi (Rodríguez-Vivas et al., 2019), Strongyloides spp. (Llanos et al., 2010; Diaz-Anaya et al., 2015) y Taenia spp. (Fernández-Campos & Cantó-Alarcón, 2002; Luzio et al., 2017), entre otros.

El fecalismo canino representa un importante problema de salud pública, debido al riesgo de transmisión de parásitos de riesgo zoonótico; puesto que no solo las personas que tienen mascotas se encuentran expuestas a contraer una enfermedad, sino que todas las personas lo estamos. En la ciudad de México se calcula que al menos cinco toneladas de heces de perros errantes terminan pulverizándose diariamente en el medio ambiente, así como de perros de dueños irresponsables (Zúñiga-Carraco & Caro-Lozano, 2020), quienes no tienen la cultura ni precaución de recoger sus desechos biológicos.

La finalidad de esta investigación fue estimar la prevalencia de parásitos presentes en las heces fecales de perros domiciliarios y callejeros de Gómez Palacio, Durango, México, a través de un estudio epidemiológico descriptivo; así como identificar aquellos con potencial zoonótico.

 MATERIAL Y MÉTODOS Lugar de estudio

El estudio se realizó en el municipio de Gómez Palacio, Durango, México, que se localiza en las coordenadas 25°32’8.16” y 25°53’16.8” de Latitud Norte y 103°41’24” y 103° 19’8.4” de Longitud Oeste, altitud entre 1100 y 1800 msnm. Presenta un rango de temperatura promedio de 18-22°C y una precipitación pluvial anual de 100-400 mm; tiene un clima muy seco semicálido (BS0hw), con lluvias en verano (INEGI, 2010).

 Colecta y análisis de las muestras fecales

Se colectaron 50 muestras fecales de perros domiciliaros. El contacto con los dueños de los perros se llevó a cabo en una Clínica Veterinaria del municipio de Gómez Palacio, Durango; así como en la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Juárez del Estado de Durango (UJED) durante los meses de agosto a noviembre del 2016. Se tomó una muestra fecal en botes de plástico entregados a los dueños, a quienes se les pidieron muestras frescas y la porción superior para evitar contaminación con el suelo y que fueran transportadas en hieleras a temperatura aproximada de 4°C para para su posterior análisis. Se realizó una encuesta a cada dueño para conocer el sexo, edad, salud, aseo y datos acerca de la nutrición, condiciones y salud general de sus mascotas. Previa a la encuesta se les pidió a los propietarios su consentimiento y los datos obtenidos fueron manejados de forma confidencial.

Se realizó también una colecta de 50 muestras fecales de perros callejeros en cinco colonias (Carlos Herrera, 5 de mayo, fraccionamiento La Feria, Hamburgo y Benito Juárez) de Gómez Palacio, Durango, durante los meses de agosto a octubre de 2017. Las muestras se tomaron en botes de plástico con formol al 5%, se esperó a que los perros defecaran en las calles, se procedió a tomar la muestra de la parte superior y posteriormente se transportaron a la Facultad de Ciencias Biológicas de la UJED para realizar los análisis correspondientes. La clasificación de la edad se realizó mediante dentición en tres categorías: cachorros (menores de 6 meses de edad), jóvenes (de 6 meses a 2 años de edad) y adultos (mayores de 2 años de edad) (Malloy & Embil, 1978). Para analizar las muestras fecales se utilizó el método de flotación por solución sacarosa (Dryden et al., 2005) y para la cuantificación de la carga parasitaria se llevó a cabo la técnica de McMaster (Cruz-Reyes et al., 2001). En total se analizaron 100 muestras fecales. Se optó por este número en base a la literatura y debido a que no hay publicaciones oficiales sobre el número de perros callejeros en Gómez Palacio, Durango.

 Análisis de los datos

Se utilizó la Prueba de Independencia (Tablas de Contingencia 2 x 2 y r x c) con nivel de significancia de p< 0.05 en el programa PASW Statistics 18.

 RESULTADOS Prevalencia de parásitos en perros domiciliarios y callejeros

Este estudio mostró que, en la ciudad de Gómez Palacio, Durango, Cystoisospora canis fue el parásito con mayor prevalencia en perros domiciliarios, seguido por Trichuris vulpis. En perros callejeros, Ancylostoma spp. fue el parásito con mayor prevalencia, seguido por Cystosospora canis, Toxocara spp., Trichuris vulpis y por último Taenia spp. En los perros domiciliarios únicamente se encontró un parásito con potencial zoonótico: Trichuris vulpis, mientras que en los perros callejeros se encontraron cuatro parásitos con potencial zoonótico: Ancylostoma spp., Taenia spp., Toxocara spp. y Trichuris vulpis. En el cuadro 1 se muestra la frecuencia y prevalencia de cada uno.

Frecuencia y prevalencia de los huevos y oocistos de parásitos hallados en heces de perros domiciliarios y callejeros en la ciudad de Gómez Palacio, Durango
PERROS DOMICILIARIOS
Parásito Frecuencia Prevalencia
Cystoisospora canis 3 6.00
Trichuris vulpis 2 4.00
PERROS CALLEJEROS
Parásito Frecuencia Prevalencia
Ancylostoma spp. 6 12.00
Cystoisospora canis 5 10.00
Taenia spp. 1 2.00
Toxocara spp. 2 4.00
Trichuris vulpis 2 4.00

Prevalencia en perros domiciliarios y callejeros con base en el sexo y edad

En cuanto a la prevalencia por edad en perros domiciliarios, la prevalencia más alta la obtuvieron los perros menores a 6 meses de edad (12.5%) y de acuerdo al sexo, los machos obtuvieron una prevalencia (8.33%). En los perros callejeros, la prevalencia más alta la obtuvieron los perros menores a 6 meses de edad (100%) y de acuerdo al sexo, se obtuvieron resultados muy similares para hembras (25%) y machos (20.5%) (cuadro 2).

Prevalencia en perros domiciliarios y callejeros de Gómez Palacio, Durango, de acuerdo a las variables sexo y edad
DOMICILIARIOS
Variable Total Positivos a parásitos Prevalencia
Edad
< de 6 meses 8 1 12.50
6 meses a 2 años 14 0 0.00
> de 2 años 28 2 7.14
Sexo
Hembras 26 1 3.84
Machos 24 2 8.33
CALLEJEROS
Variable Total Positivos a parásitos Prevalencia
Edad
< de 6 meses 3 3 100.00
6 meses a 2 años 2 1 50.00
> de 2 años 45 7 15.55
Sexo
Hembras 16 4 25.00
Machos 34 7 20.50

Prevalencia de parásitos en heces fecales de perros callejeros por colonia

En perros callejeros, las colonias que obtuvieron las mayores prevalencias a parásitos en heces fecales fueron fraccionamiento La Feria y 5 de mayo, con 30% y 28.57%, respectivamente (cuadro 3). En el fraccionamiento La Feria se encontraron los parásitos Toxocara spp. y Taenia spp., los cuales tienen potencial zoonótico; además de ser la colonia con mayor prevalencia de parásitos intestinales; mientras que en la colonia 5 de mayo se presentó la mayor variabilidad de parásitos, encontrando Cystoisospora canis, Ancylostoma spp., Toxocara spp. y Trichuris vulpis, (estos últimos tres con potencial zoonótico). En la colonia Hamburgo sólo se encontró el parásito Ancylostoma spp. y, por último, en la colonia Carlos Herrera se encontraron Cystoisospora canis y Trichuris vulpis.

Prevalencia de parásitos en perros callejeros por lugar de muestreo
Colonia Total n= 50 Muestras positivas a parásitos Prevalencia
Carlos Herrera n= 11 2 18.18
5 de mayo n= 14 4 28.57
Fraccionamiento La Feria n= 10 3 30.00
Hamburgo n= 10 2 20.00
Benito Juárez n= 5 0 0

*La prevalencia se obtuvo tomando en cuenta las muestras positivas a parásitos y el total de muestras por colonia.

En el caso de los perros domiciliarios, la colonia Hamburgo fue la que presentó mayor prevalencia de parásitos en heces fecales con 25% y sólo se encontró Cystoisospora canis; mientras que en el fraccionamiento La Feria con 11.11 % y Miravalle con 10% de prevalencia se encontró el mismo parásito (Trichuris vulpis), el cual tiene potencial zoonótico.

Se encontró diferencia significativa entre las prevalencias de parásitos en heces de perros domiciliarios y perros callejeros (p=0.021). El 6% de los perros domiciliarios resultaron parasitados; mientras que de los perros callejeros, el 22% presentaron parásitos.

En cuanto a las prevalencias de perros domiciliarios y callejeros por sexo no se encontraron diferencias significativas (p>0.05).

Al analizar la prevalencia de infección parasitaria en perros domiciliarios por clase de edad no se encontraron diferencias significativas (p=0.459); sin embargo, en los perros callejeros se encontraron diferencias significativas (p=0.002), el 100% de los cachorros resultaron parasitados, 50% de los juveniles y 15.6% de los adultos.

 DISCUSIÓN

La prevalencia de parásitos en heces fecales encontradas en este trabajo para perros domiciliarios (6%), difiere a la encontrada por Ruvalcaba et al. (2012)) en Zacatecas y por Rodríguez-Vivas et al. (2011) en Yucatán (94.7% y 80% respectivamente). Estas diferencias podrían deberse a que el estudio realizado en Zacatecas abarcó las cuatro estaciones del año y se utilizaron diferentes técnicas de diagnóstico; además de que ambas investigaciones se realizaron en zonas rurales, en donde se tiene una menor cultura de prevención de enfermedades en animales y generalmente los perros tienen acceso a la calle y conviven con perros errantes y otros animales; en contraste con el presente trabajo en el cual los perros son de un área urbana y tienen un acceso más limitado a áreas públicas. En cuanto a la prevalencia de parásitos para perros callejeros (22%) es similar a los resultados encontrados por Trasviña-Muñoz et al. (2017) en Baja California Norte y García-Hinojosa et al. (2018) en Chihuahua (21.5% y 25% respectivamente), esto pudo deberse a que sus estudios realizaron en zonas urbanas donde se tiene más prevención en el cuidado de las mascotas, y difiere a lo reportado por Alvarado-Esquivel et al. (2015) en Veracruz (98%). Estas diferencias podrían deberse a que el sitio de estudio era un refugio de perros, donde hay mayor propagación de parásitos debido a la cercanía, limpieza, condiciones nutricionales, entre otros factores. Con respecto a la prevalencia en base a su sexo y edad en perros callejeros y domiciliarios, la prevalencia más alta en ambos casos fue en perros menores de 6 meses de edad (100% y 12.5% respectivamente) y de acuerdo al sexo, las hembras tuvieron una mayor prevalencia de perros callejeros con un 25% y en el caso de los perros domiciliarios los machos fueron los de mayor prevalencia con un 8.33%. Lo que difiere a Rodríguez- Vivas et al. (2011), Ruvalcaba et al. (2012), Alvarado- Esquivel et al. (2015), Trasviña- Muñoz et al. (2017) y García- Hinojosa et al. (2018), debido a que ninguno evaluó la prevalencia en base a sexo y edad. Pero muy similar a lo obtenido por Plúas- Hurtado & Sánchez- Hernández, (2021) que obtuvieron las prevalencias de 46.9 % de parasitosis en perros de 0-24 meses; esto pudo deberse a que los perros cachorros son más susceptibles a los parásitos debido a problemas alimenticios, sistema inmunológico en desarrollo, entre otros.

Cystoisospora canis fue el parásito más prevalente en perros domiciliarios (6%), y también se encontró en perros callejeros (10%) en el presente trabajo, lo que difiere a Sierra-Cifuentes et al. (2015) en Colombia donde obtuvo una prevalencia de 4.4% para este parásito; esto puede deberse a que el estudio se realizó en un centro de bienestar canino donde sus habitantes en algún periodo del año tienen un control preventivo antiparasitario que pudo evitar la presencia y propagación del parásito.

Otro parásito encontrado en perros domiciliarios y callejeros fue Trichuris vulpis, con una prevalencia del 4% en este trabajo, lo que difiere a lo mencionado por Torres-Chablé et al. (2015), quienes reportan bajas prevalencias en Tabasco (0.3%) con perros domiciliarios; mientras que Medina-Pinto et al. (2018) en Yucatán y Vélez-Hernández et al. (2014) en Oaxaca (1% y 1.1%, respectivamente) en perros callejeros: por otra parte, se tienen reportes de altas prevalencias por Rodríguez-Vivas et al. (2011) en Yucatán (25.4%) con perros domiciliarios y Alvarado-Esquivel et al. (2015) en Veracruz (18.8%) con perros callejeros. En el caso de las bajas prevalencias reportadas en Yucatán y Oaxaca, cabe destacar que ambos trabajos se realizaron en zonas con presencia de perros domiciliarios, lo que podría explicar los bajos valores reportados; sin embargo, en el caso de Oaxaca se presentaron valores altos en la prevalencia general y en los demás parásitos encontrados. Esto podría explicarse debido a que el periodo de prepatencia de Trichuris vulpis es relativamente largo, de aproximadamente tres meses; además la eliminación de huevos no es constante (Birchard et al., 2006), por lo que se recomienda repetir el análisis de varias muestras de heces diferentes (Galán et al., 2019). Esto también podría explicar las bajas prevalencias reportadas en Tabasco y en el presente estudio.

Con respecto a las altas prevalencias reportadas en Yucatán y Veracruz, los autores mencionan que ambos estudios se realizaron en áreas rurales, lo que podría influir en los resultados; además de otros factores como la humedad y temperatura que pudieron favorecer el desarrollo de los huevos al momento de realizar el estudio. En perros domiciliarios en Italia, La Torre et al. (2018) reportaron resultados similares a los del presente trabajo (5.5%); mientras que en perros callejeros, Sierra-Cifuentes et al. (2015) reportaron resultados superiores (16.2%) en Colombia. Las infecciones de humanos con Trichuris spp. suelen ser accidentales al ingerir huevos embrionados en alimentos y agua contaminada o por geofagia (Rodríguez-Vivas et al., 2001).

Por otra parte, el parásito más prevalente en perros callejeros fue Ancylostoma spp. (12%), lo que es muy similar a otros trabajos en algunos estados de México, donde este parásito también ha sido reportado como el más prevalente, como en Medina-Pinto et al. (2018) en Yucatán (10%), pero inferiores a lo reportado por Alvarado-Esquivel et al. (2015) en Veracruz (88.1%). La diferencia encontrada pudiera atribuirse a que en la investigación realizada en Veracruz, la mayoría de los perros eran de procedencia rural; mientras que en el estudio realizado en Yucatán los perros correspondían a procedencia urbana. En otros países se reportan prevalencias que van desde 0.8% hasta 62.5% (Johnson et al., 2015; Sierra-Cifuentes et al., 2015; Idika et al., 2017; Kidima, 2019; Silva et al. 2020; Sulieman et al. 2020).

Los análisis estadísticos mostraron diferencia significativa entre las frecuencias de los perros domiciliarios y los perros callejeros parasitados (p=0.021). Los perros domiciliaros mostraron una prevalencia de 6%, mientras que los perros callejeros una prevalencia de 22%. En un estudio realizado en Yucatán, Medina-Pinto et al. (2017) encontraron que las heces recolectadas en parques donde se observaron perros callejeros, tuvieron mayor probabilidad (p=0.046), de ser positivas para huevos de parásitos que en los parques donde se observaron perros con dueño. Estas diferencias se pueden deber a que los perros callejeros no cuentan con un manejo de salud preventivo y que tienen libre acceso a zonas donde existen altos índices de contaminación de huevos y larvas de parásitos, lo que puede causar infecciones y reinfecciones. Para determinar con mayor precisión estos factores, se propone realizar análisis de factores de riesgo en futuros estudios.

El parásito Toxocara spp. se encontró en perros callejeros con una prevalencia de 4% en este trabajo, similar a algunos trabajos en México donde se ha reportado en rangos de prevalencias que van desde 0.23% hasta 59.6% (Ruvalcaba et al., 2012; Torres-Chablé et al., 2015; Hernández et al., 2019). En África, Johnson et al. (2015), lo han reportado con una prevalencia de 5.8% para perros domiciliarios, mientras que en Portugal Silva et al. (2020) lo reportaron con una prevalencia de 29% para perros callejeros. La baja prevalencia en perros domiciliarios puede deberse a que sus dueños cumplen con la responsabilidad de suministrar los antiparasitarios a sus mascotas, y en el caso de los perros callejeros las prevalencias tienden a ser más altas, debido a varios factores ambientales y antrópicos a los que están expuestos y que propician ambientes desfavorables para la reproducción y propagación de los parásitos.

Taenia spp. se encontró con una prevalencia de 2% para perros callejeros en este trabajo, semejante a lo reportado en nuestro país por Trasviña-Muñoz et al. (2017) en Baja California Norte, donde reportaron prevalencias de 3.9%; mientras que en Hidalgo, Olave-Leyva et al. (2019), lo reportan con prevalencias del 16%. Estas diferencias se pueden deber a las altas temperaturas y baja humedad que se presentan en Baja California Norte, en comparación con Hidalgo, factores que intervienen con la presencia y desarrollo de este parásito. En Oklahoma se ha reportado con un porcentaje de 0.47% (Nagamori et al., 2020) en perros domiciliarios, mientras que en perros callejeros en Colombia y Sudán se reportan prevalencias de 4.4% y 6.7%, respectivamente (Sierra-Cifuentes et al., 2015; Sulieman et al., 2020). Esto podría deberse a que en las zonas de Colombia y Sudán donde se realizaron los estudios se presentaba una alta presencia y propagación del parásito; además de que quizás los hospederos caninos revisados se encontraban susceptibles a la infección. En otros estudios que se han realizado en el mundo, este parásito no se ha reportado (Johnson et al., 2015; Idika et al., 2017 ; La Torre et al., 2018; Kidima, 2019; Silva et al., 2020), esto puede ser debido a las técnicas que se emplearon para rescatar los parásitos de las heces fecales, también por las diferentes condiciones ambientales, geográficas y sanitarias, entre otras.

Los resultados obtenidos en el presente trabajo coinciden con lo reportado por Idika et al. (2017) en Nigeria, donde no se encontró diferencia significativa entre la frecuencia y el sexo de los perros (p > 0.05), pero sí por grupo de edad, lo que coincide en este trabajo para perros callejeros (p=0.002), donde los mayores porcentajes de parásitos se obtuvieron en perros menores a 6 meses de edad. En México se tienen reportes similares, donde Encalada-Mena et al. (2011) en Campeche, Rodríguez-Vivas et al. (2011) en Yucatán y Olave-Leyva et al. (2019) en Hidalgo reportan que el factor edad tuvo diferencia significativa con respecto a la prevalencia de los parásitos; estos estudios reportan las mayores prevalencias de parásitos en las menores categorías de edad. Esto podría deberse a que los perros más jóvenes son más susceptibles de contraer infecciones parasitarias desde antes del nacimiento.

En cuatro de las cinco colonias muestreadas, se encontraron parásitos que pueden presentar un riesgo zoonótico para las personas que en ellas habitan, estas colonias presentan áreas semiurbanas donde los perros encuentran alimento, agua y territorio; es decir, las condiciones favorables para su supervivencia. Estos lugares generalmente se usan como basureros y las condiciones sanitarias son ineficientes; por lo tanto, los perros y los humanos estamos expuestos a altos grados de contaminación con parásitos intestinales.

Las bajas prevalencias reportadas en el presente estudio tanto para perros domiciliarios como callejeros, pueden deberse a las condiciones ambientales de la ciudad de Gómez Palacio, Durango, ya que es una zona desértica que registra temperaturas máximas de abril a septiembre con un rango de 41-44°C (Servicio Meteorológico Nacional, 2020). Este factor podría impedir el desarrollo de los parásitos en ciertas estaciones del año, aunque son muchos los factores que pueden influir; por ejemplo, la sensibilidad y especificidad de las técnicas de flotación utilizadas para concentrar los huevos de los parásitos, la metodología usada, el tamaño de muestra, la cantidad de huevos larvados ingeridos por los perros, los ciclos biológicos de los parásitos y, aunque los huevos puedan sobrevivir en el medio, si no se presentan las condiciones ambientales favorables, no se desarrollan las larvas infectivas y por ende, las prevalencias disminuyen.

 CONCLUSIONES

Los parásitos encontrados en heces fecales de perros domiciliarios y callejeros fueron: Ancylostoma spp., Taenia spp., Toxocara spp., Trichuris vulpis y Cystoisospora canis; siendo los primeros cuatro de carácter zoonótico, lo que supone un riesgo para la salud pública en el municipio de Gómez Palacio, Durango. Se encontró diferencia significativa entre las prevalencias de parásitos intestinales para perros domiciliarios y callejeros. Los perros callejeros obtuvieron una mayor prevalencia que los perros domiciliarios. En los perros callejeros se encontró diferencia significativa en relación con la clase de edad; todos los cachorros resultaron parasitados. No se encontró diferencia significativa entre el parasitismo y el sexo de los perros callejeros y domiciliarios.

Se sugiere continuar con estudios más amplios acerca de la prevalencia de parásitos en heces fecales de animales domésticos en zonas urbanas, tanto en aquellos animales con dueño como en los de condiciones de calle.

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Clave: e2021-33.

 Original Article Prevalence of parasites in dog´s feces of Gomez Palacio, Durango, Mexico ABSTRACT

The aim of the present study was to estimate the prevalence of parasites and identify the ones with the zoonotic potential present in the feces of household’s dogs and stray dogs in Gomez Palacio, Durango, Mexico. Fifty fecal samples from household dogs and 50 fecal samples from stray dogs were collected and analyzed by sucrose flotation and McMaster techniques. The statistical analyzes showed a significant difference between households and stray dogs (p= 0.021). The highest prevalence was obtained by stray dogs with 22% (11/50), while household’s dogs got a majority of 6% (3/50). The parasites of morphologically identified household dogs corresponded to Cystoisospora canis (6%) and Trichuris vulpis (4%), while in stray dogs parasites corresponded to Ancylostoma spp. (12%), Cystoisospora canis (10%), Toxocara spp. (4%), Trichuris vulpis (4%), and Taenia spp. (2%). The Chi-square (X2) analysis showed that the prevalence of parasites in stray dogs according to age presented a significant difference (p= 0.002); 100% of the puppies were parasitized. In Gomez Palacio, parasites with zoonotic potential are present in the feces of households and stray dogs, representing a risk of infection for the human population.

 Keywords: stray dogs household dogs zoonosis parasitism public health INTRODUCTION

The dog (Canis lupus familiaris) has been in close contact with humans since its domestication process. It currently plays an important role in our lives, since it is not only a companion animal, but also helps us in different activities, performing rescues, serving as a guide for blind people, participating in the detection of drugs and explosives (Macpherson et al., 2013) and even the influence of dogs is used in the treatment of patients with pathological shyness, emotional disorders, lack of sociability and autism (Zapata et al., 2015). This close interaction between humans and dogs has resulted in the possible acquisition of zoonotic diseases (Macpherson et al., 2013).

Dogs are related to 60 zoonoses, among which those of parasitic origin stand out (Hernández et al., 2019). Through feces, dogs can transmit zoonotic diseases to humans (Johnson et al., 2015) when the latter have contact with contaminated food, objects, water, air or soil (Desachy, 2016). Different studies conducted in Mexico and worldwide show that the parasite genera with the highest prevalence are Toxocara spp. and Ancylostoma spp. (Rodríguez-Vivas et al., 2001; Romero-Núñez et al., 2011; Solarte-Paredes et al., 2013; Kaminsky et al., 2014; Vega et al., 2014; González et al. 2015; Huerto et al., 2015; Delgado-Fernández, 2017; Peña et al., 2017; Plúas-Hurtado & Sánchez- Hernández, 2021). In turn, the most reported zoonotic parasite species are Ancylostoma caninum and Toxocara canis (Encalada-Mena et al., 2011; Vélez-Hernández et al., 2014; Idika et al., 2017; Sarmiento-Rubiano et al., 2018; Lara-Reyes et al., 2019; Olave-Leyva et al., 2019; Silva et al., 2020). Other parasites reported in dogs in Latin America are Ascaris lumbricoides (Acosta-Jurado et al., 2017), Cystoisospora spp. (Gorman et al., 2006), Dypylidium caninum (López et al., 2006; Cisneros et al., 2020), Echinococcus granulosus (Chuiquisana et al., 2014), Spirocerca lupi (Rodríguez-Vivas et al., 2019), Strongyloides spp. (Llanos et al., 2010; Diaz-Anaya et al., 2015) and Taenia spp. (Fernández-Campos & Cantó-Alarcón, 2002; Luzio et al., 2017), among others.

Canine fecal waste represents an important public health problem, due to the risk of transmission of zoonotic risk parasites; since not only people who have pets are exposed to contracting a disease, but all people are. In Mexico City, it is estimated that at least five tons of feces from stray dogs end up being sprayed daily in the environment, as well as from dogs of irresponsible owners (Zúñiga-Carraco & Caro-Lozano, 2020), who do not have the culture or precaution to pick up their biological waste.

The purpose of this research was to estimate the prevalence of parasites present in the feces of household and stray dogs in Gómez Palacio, Durango, Mexico, through a descriptive epidemiological study; as well as to identify those with zoonotic potential.

 MATERIAL AND METHODS Study site

The study was conducted in the municipality of Gómez Palacio, Durango, Mexico, which is located at coordinates 25°32'8.16" and 25°53'16.8" North Latitude and 103°41'24" and 103° 19'8.4" West Longitude, altitude between 1100 and 1800 m a.s.l. It has an average temperature range of 18-22°C and an annual rainfall of 100-400 mm; it has a very dry semi-warm climate (BS0hw), with rainfall in summer (INEGI, 2010).

Collection and analysis of fecal samples

Fifty fecal samples were collected from household dogs. Contact with dog owners was made at a Veterinary Clinic in Gómez Palacio municipality, Durango; as well as at the Faculty of Biological Sciences of the Universidad Juárez del Estado de Durango (UJED) during the months of August to November 2016. A fecal sample was taken in plastic jars given to the owners that were asked for fresh samples and the upper portion to avoid contamination with soil and to be transported in coolers at a temperature of approximately 4°C for later analysis. A survey was made to each owner to find out the sex, age, health, grooming and data about the nutrition, condition and general health of their pets. Prior to the survey, owners were asked for their consent and the data obtained were handled confidentially.

A collection of 50 fecal samples from stray dogs was also performed in five neighborhoods (Carlos Herrera, 5 de mayo, La Feria subdivisions, Hamburgo and Benito Juárez) of Gómez Palacio, Durango, during the months of August to October 2017. Samples were taken in plastic jars with 5% formalin, waited for dogs to defecate in the streets, proceeded to take the sample from the top and then transported to the Faculty of Biological Sciences of the UJED to perform the corresponding analyses. Age classification was done by dentition in three categories: puppies (under 6 months of age), young (6 months to 2 years of age) and adults (older than 2 years of age) (Malloy & Embil, 1978). The sucrose flotation method was used to analyze the fecal samples (Dryden et al., 2005) and the McMaster technique was used to quantify the parasite load (Cruz-Reyes et al., 2001). A total of 100 fecal samples were analyzed. This number was chosen based on the literature and because there are no official publications on the number of stray dogs in Gómez Palacio, Durango.

 Data analysis

The Test of Independence (Contingency Tables 2x2 and rxc) with significance level of p<0.05 was used in the PASW Statistics 18 program.

 RESULTS Prevalence of parasites in household and stray dogs

This study showed that, in the Gómez Palacio city, Durango, Cystoisospora canis was the most prevalent parasite in household dogs, followed by Trichuris vulpis. In stray dogs, Ancylostoma spp. was the most prevalent parasite, followed by Cystosospora canis, Toxocara spp, Trichuris vulpis and finally Taenia spp. Only one parasite with zoonotic potential was found in household dogs: Trichuris vulpis, while four parasites with zoonotic potential were found in stray dogs: Ancylostoma spp, Taenia spp, Toxocara spp. and Trichuris vulpis. Table 1 shows the frequency and prevalence of each.

Frequency and prevalence of parasite eggs and oocysts found in feces of household and stray dogs in Gómez Palacio city, Durango
HOUSEHOLD DOGS
Parasite Frequency Prevalence
Cystoisospora canis 3 6.00
Trichuris vulpis 2 4.00
STRAY DOGS
Parasite Frequency Prevalence
Ancylostoma spp. 6 12.00
Cystoisospora canis 5 10.00
Taenia spp. 1 2.00
Toxocara spp. 2 4.00
Trichuris vulpis 2 4.00

Prevalence in household and stray dogs based on sex and age

Regarding prevalence by age in household dogs, the highest prevalence was obtained in dogs under 6 months of age (12.5%) and according to sex, males obtained a prevalence (8.33%). In stray dogs, the highest prevalence was obtained in dogs under 6 months of age (100%) and according to sex, very similar results were obtained for females (25%) and males (20.5%) (Table 2).

Prevalence in household and stray dogs in Gómez Palacio, Durango, according to sex and age variables
HOUSEHOLD DOGS
Variable Total Positive to parasites Prevalence
Age
< 6 months 8 1 12.50
6 months to 2 years 14 0 0.00
> 2 years 28 2 7.14
Sex
Females 26 1 3.84
Males 24 2 8.33
STRAY DOGS
Variable Total Positive to parasites Prevalence
Age
< 6 months 3 3 100.00
6 months to 2 years 2 1 50.00
> 2 years 45 7 15.55
Sex
Female 16 4 25.00
Males 34 7 20.50

Prevalence of parasites in feces of stray dogs by neighborhood

In stray dogs, neighborhoods with the highest prevalence of parasites in feces were La Feria subdivisions and 5 de mayo, with 30% and 28.57%, respectively (Table 3). In La Feria subdivisions, Toxocara spp. and Taenia spp. parasites were found, which have zoonotic potential; in addition to being the neighborhood with the highest prevalence of intestinal parasites; while in 5 de mayo neighborhood the greatest variability of parasites was found, with Cystoisospora canis, Ancylostoma spp. In the Hamburgo neighborhood, only the parasite Ancylostoma spp. was found, and finally, in the Carlos Herrera neighborhood, Cystoisospora canis and Trichuris vulpis were found.

Prevalence of parasites in stray dogs by sampling site.
Neighborhood Total n= 50 Parasite-positive samples Prevalence
Carlos Herrera n= 11 2 18.18
5 de mayo n= 14 4 28.57
La Feria Fraccionamiento n= 10 3 30.00
Hamburgo n= 10 2 20.00
Benito Juárez n= 5 0 0

**Prevalence was obtained taking into account parasite positive samples and the total number of samples per neighborhood.

In the case of household dogs, the Hamburgo neighborhood had the highest prevalence of parasites in feces with 25% and only Cystoisospora canis was found; while in the La Feria neighborhood with 11.11% and Miravalle with 10% prevalence, the same parasite (Trichuris vulpis), which has zoonotic potential, was found.

A significant difference was found between the prevalence of parasites in the feces of household dogs and stray dogs (p=0.021). Six percent of the household dogs were parasitized, while 22% of the stray dogs were parasitized.

Regarding the prevalence of household and stray dogs by sex, no significant differences were found (p>0.05).

When analyzing the parasitic infection prevalence in household dogs by age class, no significant differences were found (p=0.459); however, in stray dogs significant differences were found (p=0.002), 100% of puppies were parasitized, 50% of juveniles and 15.6% of adults.

 DISCUSSION

The prevalence of parasites in feces found in this study for household dogs (6%) differs from that found by Ruvalcaba et al. (2012) in Zacatecas and by Rodríguez-Vivas et al. (2011) in Yucatán (94.7% and 80%, respectively). These differences could be due to the fact that the study conducted in Zacatecas covered the four seasons of the year and different diagnostic techniques were used; in addition to the fact that both investigations were conducted in rural areas, where there is a lesser culture of disease prevention in animals and dogs generally have access to the street and coexist with stray dogs and other animals; in contrast to the present work in which the dogs are from an urban area and have more limited access to public areas. Regarding the prevalence of parasites for stray dogs (22%) is similar to results found by Trasviña-Muñoz et al. (2017) in Baja California Norte and García-Hinojosa et al. (2018) in Chihuahua (21.5% and 25% respectively), this could be because their studies conducted in urban areas where there is more prevention in the care of pets, and differs from that reported by Alvarado-Esquivel et al. (2015) in Veracruz (98%). These differences could be due to the fact that the study site was a dog shelter, where there is greater spread of parasites due to proximity, cleanliness, nutritional conditions, among other factors.

With respect to the prevalence based on sex and age in stray and household dogs, the highest prevalence in both cases was in dogs under 6 months of age (100% and 12.5% respectively) and according to sex, females had a higher prevalence of stray dogs with 25% and in the case of house dogs, males had the highest prevalence with 8.33%. It differs to Rodríguez-Vivas et al. (2011), Ruvalcaba et al. (2012), Alvarado- Esquivel et al. (2015), Trasviña-Muñoz et al. (2017) and García- Hinojosa et al. (2018), because none evaluated prevalence based on sex and age but very similar to what was obtained by Plúas- Hurtado & Sánchez- Hernández, (2021) who obtained prevalences of 46.9 % of parasitosis in dogs aged 0-24 months. This could be due to the fact that puppy dogs are more susceptible to parasites due to feeding problems, developing immune system, among others.

Cystoisospora canis was the most prevalent parasite in domiciliary dogs (6%), and was also found in stray dogs (10%) in the present work, which differs from Sierra-Cifuentes et al. (2015) in Colombia where a prevalence of 4.4% was obtained for this parasite; this may be because the study was conducted in a canine welfare center where its inhabitants at some period of the year have a preventive antiparasitic control that could have avoided the presence and parasite spread.

Another parasite found in household and stray dogs was Trichuris vulpis, with a prevalence of 4% in this work, which differs from that mentioned by Torres-Chablé et al. (2015), in Tabasco (0.3%) with household dogs; while Medina-Pinto et al. (2018) in Yucatán and Vélez-Hernández et al. (2014) in Oaxaca (1% and 1.1%, respectively) in stray dogs: on the other hand, high prevalences are reported by Rodríguez-Vivas et al. (2011) in Yucatán (25.4%) with household dogs and Alvarado-Esquivel et al. (2015) in Veracruz (18.8%) with stray dogs. In the case of the low prevalences reported in Yucatán and Oaxaca, it should be noted that both works were carried out in areas with the presence of domiciliary dogs, which could explain the low values reported; however, in the case of Oaxaca, high values were presented in the general prevalence and in the other parasites found. This could be explained because the prepatency period of Trichuris vulpis is relatively long, approximately three months; in addition, egg shedding is not constant (Birchard et al., 2006), so it is recommended to repeat the analysis of several different stool samples (Galán et al., 2019). This could also explain the low prevalences reported in Tabasco and in the present study.

Regarding the high prevalences reported in Yucatan and Veracruz, authors mention that both studies were conducted in rural areas, which could influence the results; in addition to other factors such as humidity and temperature that could have favored egg development at the time of the study. In house dogs in Italy, La Torre et al. (2018) reported similar results to the present work (5.5%); while in stray dogs, Sierra-Cifuentes et al. (2015) reported higher results (16.2%) in Colombia. Human infections with Trichuris spp. are usually accidental by ingesting embryonated eggs in contaminated food and water or by geophagy (Rodríguez-Vivas et al., 2001).

On the other hand, the most prevalent parasite in stray dogs was Ancylostoma spp. (12%), which is very similar to other works in some Mexican states, where this parasite has also been reported as the most prevalent, as in Medina-Pinto et al. (2018) in Yucatan (10%), but lower than that reported by Alvarado-Esquivel et al. (2015) in Veracruz (88.1%). The difference found could be attributed to the fact that in the research conducted in Veracruz, most of the dogs were of rural origin; while in the study conducted in Yucatan dogs corresponded to urban origin. Prevalences ranging from 0.8% to 62.5% are reported in other countries (Johnson et al., 2015; Sierra-Cifuentes et al., 2015; Idika et al., 2017; Kidima, 2019; Silva et al. 2020; Sulieman et al. 2020).

Statistical analyses showed significant difference between the frequencies of domiciliary and stray dogs parasitized (p=0.021). Household dogs showed a prevalence of 6%, while stray dogs showed a prevalence of 22%. In a study conducted in Medina-Pinto et al. (2017) found that feces collected in parks where stray dogs were observed were more likely (p=0.046), to be positive for parasite eggs than in parks where owned dogs were observed. These differences may be due to the fact that stray dogs do not have preventive health management and that they have free access to areas where there are high rates of parasite egg and larval contamination, which can cause infections and re-infections. To determine these factors more precisely, it is proposed that risk factor analyses be carried out in future studies.

The parasite Toxocara spp. was found in stray dogs with a prevalence of 4% in this work, similar to some works in Mexico where it has been reported in prevalence ranges from 0.23% to 59.6% (Ruvalcaba et al., 2012; Torres-Chablé et al., 2015; Hernández et al., 2019). In Africa, Johnson et al. (2015), have reported it with a prevalence of 5.8% for domiciliary dogs, while in Portugal Silva et al. (2020) reported it with a prevalence of 29% for stray dogs. The low prevalence in household dogs may be due to the fact that their owners comply with the responsibility of supplying dewormers to their pets, and in the case of stray dogs the prevalences tend to be higher, due to several environmental and anthropic factors to which they are exposed and that propitiate unfavorable environments for the reproduction and propagation of parasites.

Taenia spp. was found with a prevalence of 2% for stray dogs in this work, similar to that reported in our country by Trasviña-Muñoz et al. (2017) in Baja California Norte, where they reported prevalences of 3.9%; while in Hidalgo, Olave-Leyva et al. (2019), report it with prevalences of 16%. These differences may be due to the high temperatures and low humidity that occur in Baja California Norte, compared to Hidalgo, factors that intervene with the presence and development of this parasite. In Oklahoma it has been reported with a percentage of 0.47% (Nagamori et al., 2020) in household dogs, while in stray dogs in Colombia and Sudan prevalences of 4.4% and 6.7% are reported, respectively (Sierra-Cifuentes et al., 2015; Sulieman et al., 2020).This could be due to the fact that in the areas of Colombia and Sudan where the studies were conducted there was a high presence and spread of the parasite; in addition to the fact that perhaps the canine hosts reviewed were susceptible to infection. In other studies that have been conducted in the world, this parasite has not been reported (Johnson et al., 2015; Idika et al., 2017; La Torre et al., 2018; Kidima, 2019; Silva et al., 2020), this may be due to the techniques that were used to rescue the parasites from feces, also due to the different environmental, geographical and sanitary conditions, among others.

The results obtained in the present work coincide with those reported by Idika et al. (2017) in Nigeria, where no significant difference was found between frequency and sex of dogs (p > 0.05), but by age group, which coincides in this work for stray dogs (p=0.002), where the highest percentages of parasites were obtained in dogs younger than 6 months of age. In Mexico there are similar reports, where Encalada-Mena et al. (2011) in Campeche, Rodríguez-Vivas et al. (2011) in Yucatán and Olave-Leyva et al. (2019) in Hidalgo report that the age factor had significant difference with respect to the prevalence of parasites; these studies report the highest prevalences of parasites in the younger age categories. This could be because younger dogs are more susceptible to parasitic infections from before birth.

In four of the five neighborhoods sampled, parasites were found that may present a zoonotic risk for the people living in them. These colonies have semi-urban areas where dogs find food, water and territory, i.e., favorable conditions for their survival. These places are generally used as garbage dumps and sanitary conditions are inefficient; therefore, dogs and humans are exposed to high levels of contamination with intestinal parasites.

The low prevalences reported in the present study for both household and stray dogs may be due to the environmental conditions of Gómez Palacio city, Durango, since it is a desert area that records maximum temperatures from April to September with a range of 41- 44°C (Servicio Meteorológico Nacional, 2020). This factor could prevent the development of parasites in certain seasons of the year, although there are many factors that can influence; for example, the sensitivity and specificity of the flotation techniques used to concentrate parasite eggs, the methodology used, the sample size, the amount of larval eggs ingested by the dogs, the biological cycles of the parasites and, although the eggs can survive in the environment, if favorable environmental conditions are not present, infective larvae do not develop and therefore, the prevalences decrease.

 CONCLUSIONS

The parasites found in feces of household and stray dogs were: Ancylostoma spp, Taenia spp, Toxocara spp, Trichuris vulpis and Cystoisospora canis; the first four of which are zoonotic in nature, posing a risk to public health in Gómez Palacio municipality, Durango. A significant difference was found between prevalences of intestinal parasites for household and stray dogs. Stray dogs had a higher prevalence than household ones. In stray dogs, a significant difference was found in relation to age class; all puppies were parasitized. No significant difference was found between parasitism and sex of stray and house dogs.

It is suggested to continue with more extensive studies on the prevalence of parasites in feces of household animals in urban areas, both in those animals with owners and those in street conditions.

Code: e2021-33.