Los animales representan una forma de vida para gran parte del mundo, por lo que la cercanía entre las personas y los animales de compañía ha creado una relación especial conocido como vínculo humano-animal. Los perros proveen beneficios como desarrollo emocional, socialización y bienestar físico (Paul et al., 2010). Alrededor del mundo se ha incrementado el número de hogares urbanos que mantienen "perros domésticos" y esta tendencia aumenta la frecuencia del contacto humano-animal de compañía (Bwalya et al., 2011).

Se conoce que los perros pueden ser reservorios de nematodos intestinales con potencial zoonótico (Moskvina y Ermolenko, 2016; Medina-Pinto et al., 2018), como, Taenia spp. (Beiromvand et al., 2018), Dipylidium caninum, Ancylostoma spp., Giardia spp., Cryptosporidium sp. (Soriano et al., 2010) o Toxocara canis (Chen et al., 2018). Estos representan un potencial riesgo de salud pública, con un importante impacto socioeconómico, particularmente en comunidades empobrecidas (Chen et al., 2018) y en niños; ya que estos tienen un contacto más directo e indirecto con los perros, en comparación a los adultos (Xhaxhiu et al., 2011).

En la República Mexicana, específicamente en la Ciudad de México, se han reportado a Toxocara canis y Ancylostoma caninum, como los parásitos más frecuentes en heces de perros (Eguia-Aguilar et al., 2005). Otros estudios realizados en los estados de Chiapas (Martínez-Barbosa et al., 2008) y Yucatán, México (Medina-Pinto et al., 2018) posicionan a Toxocara canis y Ancylostoma caninum dentro de los parásitos más frecuentes en heces de perros, que deambulan por los parques y calles de estos poblados. Por su parte, Vélez-Hernández et al. (2014) también menciona a Dipylidium caninum como parásito de alta prevalencia en heces, recolectadas del suelo, de perros errantes y con dueño; procedentes de Puerto Escondido, Oaxaca, México. Todos estos patógenos pueden ser encontrados en el ambiente humano, como el agua, suelo, alimentos, parques y contaminación por heces de perros; lo que representa un alto riesgo para las personas (Romero et al., 2015). Sin embargo, en el municipio de Tulancingo de Bravo, Hidalgo, no se han realizado estudios en este respecto.

El objetivo del presente estudio fue determinar la prevalencia a helmintos gastrointestinales en perros procedentes de los Servicios de Salud en Tulancingo, Hidalgo y su posible relación como zoonosis.

La investigación se realizó durante los meses de enero a julio de 2012, con muestras obtenidas de perros sacrificados en la Jurisdicción Sanitaria No. 2 de los Servicios de Salud del Estado de Hidalgo, ubicado en el municipio de Tulancingo de Bravo, Hidalgo, México. La región se ubica geográficamente entre los paralelos 20° 03' y 20° 13' de Latitud Norte; los meridianos 98° 14’ y 98° 31’ de longitud oeste, y una altitud entre 2200 y 2700 msnm. Presenta clima que va desde semiseco templado subhúmedo con lluvias en verano, hasta templado subhúmedo con lluvias en verano (INEGI, 2009).

El tamaño de la muestra se determinó en función a la proporción de animales positivos a parásitos (P=0.5), suponiendo la máxima variabilidad; con una confiabilidad de 0.95 y un error de estimación menor a 0.1. El resultado fue tomar 96 muestras; sin embargo, se ajustó a 100 muestras, debido a que la Jurisdicción Sanitaria No. 2 realiza el sacrifico de los perros sólo una vez por semana; por lo que se tomaron muestras de 5 perros por semana durante 20 semanas. Las muestras fueron obtenidas a partir de los tractos digestivos parciales, utilizando un muestreo sistemático con arranque aleatorio (Martínez, 2010).

Después del sacrificio de los animales, se obtuvo el esófago, estómago e intestino delgado. Cada tracto gastrointestinal (TGI) se clasificó en relación a la edad y sexo de cada perro. La clasificación de la edad se realizó mediante la dentición, en dos categorías; animales jóvenes hasta 12 meses de edad y animales adultos mayores a 12 meses. Posteriormente, los TGI se colocaron en charolas de plástico y fueron llevados al Laboratorio de Investigación de Parasitología del Área Académica de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Instituto de Ciencias Agropecuarias, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo. Todos los TGI fueron diseccionados longitudinalmente para colectar el contenido intestinal, posteriormente este contenido se examinó en una charola de fondo obscuro para destacar los parásitos. Los helmintos se lavaron en solución salina fisiológica (SSF) y se identificaron por sus características morfológicas, utilizando un microscopio estereoscópico (marca UPSEHKRAFT), con los objetivos 10x y 40x y un microscopio óptico (marca IROSCOPE, modelo WB-3) con el objetivo 10x (MAFF, 1986).

Los datos de las muestras se analizaron a un intervalo de confianza (IC) del 95% (Martínez, 2010), mediante la prueba de ji- cuadrada (exacta de Fisher), para comparar la prevalencia de los diversos parásitos de acuerdo a las clases de perros, formándose grupos de acuerdo a la edad y sexo.

A partir de las 100 muestras procesadas el 84% (IC al 95%: 75.57-89.90), resultaron positivas a algún helminto. Se encontraron 6 especies diferentes de helmintos (cuadro 1), los de mayor prevalencia fueron Toxocara canis (53%; IC al 95%: 42.28-62.48) y Ancylostoma caninum (50%; IC al 95%: 40.38-59.61); los de menor prevalencia fueron Uncinaria stenocephala (10%; IC al 95%: 5.52-17.43) y Spirocerca lupi (1%; IC al 95%: 0.17-5.44).

Cuadro 1

Parásito por especie	Porcentaje	IC al 95%
Toxocara canis	53	43.28-62.48
Ancylostoma caninum	50	40.38-59.61
Uncinaria stenocephala	10	5.52-17.43
Spirocerca lupi	1	0.17-5.44
Dipylidium caninum	40	30.94-49.79
Taenia spp	16	10.09-24.42

En la prevalencia de helmintos por sexo, 68 tractos digestivos fueron de hembras, de los cuales el 88.23% resultó positivo a algún helminto y 32 tractos digestivos fueron de machos, con el 75% de positivos a algún parásito (cuadro 2) (P>0.05). La prevalencia de Dipylidium caninum fue de 47.06% en hembras y de 25.02% en machos (P<0.02).

Cuadro 2

Variable	Hembras (%)	Machos (%)	Jóvenes (%)	Adultos (%)
Muestras positivas/muestras	60/68	24/32	40/45	44/55
procesadas
Porcentaje (IC al 95%)	88.23	75.00 (57.89-86.74)	88.88	80.00
	(78.46-93.91)		(76.50-95.15)	(67.63-88.44)
Toxocara canis	38 (55.88)	15(46.88)	32a (71.11)	21b (38.18)
Ancylostoma caninum	35 (51.47)	15 (46.88)	20 (44.44)	30 (54.55)
Uncinaria stenocephala	7 (10.29)	3 (9.38)	1 a (2.22)	9 b (16.36)
Spirocerca lupi	0 (0)	1 (3.13)	0 (0)	1 (1.82)
Dipylidium caninum	32 a (47.06)	8b (25.02)	19 (42.22)	21 (38.18)
Taenia spp	9 (13.24)	7 (21.88)	2a (4.44)	14b
				(25.45)

ab Literales distintas, entre columnas de hembras y machos o entre jóvenes y adultos, indican diferencia (P<0.02).

Por su parte, para la prevalencia de helmintos en relación a la edad de los animales, se obtuvo que el 88.88% de los perros jóvenes y el 80% de los animales mayores a un año de edad, fueron positivos a algún helminto (P>0.05). Asimismo, la prevalencia de Toxocara canis fue de 71.11% en animales jóvenes y de 38.18% en animales adultos (P<0.02). Por otro lado, la prevalencia de Taenia spp fue de 4.44% y de 25.45%, para perros jóvenes y adultos, respectivamente (P<0.05). Finalmente, en relación a Uncinaria stenocephala la prevalencia fue de 2.22 y de 16.36 para perros jóvenes y adultos, respectivamente (P<0.05).

La prevalencia a helmintos del presente estudio (84%), es similar a estudios realizados en perros en México; Querétaro con 78.60% (Fernández y Cantó, 2002) y 72.8% (Canto et al., 2011), Ciudad de México con 85% (Eguia-Aguilar et al., 2005); así como en otras regiones del mundo como Zambia con 78.3% y sub-Saharan África con 71% (Chidumayo, 2018). La elevada prevalencia de parásitos pudo deberse a que las muestras examinadas pertenecieron a perros sin dueño, o que procedían de centros de control de rabia canina; en cuyos casos no están sujetos a programas de desparasitación. Sin embargo, en Zambia, Bwalya et al. (2011) también reportaron una alta prevalencia a helmintos en perros con dueño (78.3%).

Estos autores señalan que es un hallazgo importante, ya que resalta que no existe el cuidado a las mascotas con respecto al control de helmintos mediante desparasitación regular. Romero et al. (2015) e Idika et al. (2017), presentaron prevalencias a parásitos de 13.10% y 51.7%, respectivamente. Estas prevalencias bajas pudieron deberse a que las muestras procesadas procedían de perros con dueño, que regularmente están sujetos a tratamientos de control y prevención de enfermedades parasitarias. Por su parte, Trasviña-Muñoz et al. (2017), reportaron prevalencia general de 21.5%. Estos investigadores mencionan que las bajas prevalencias pudieron deberse al clima del lugar de estudio, donde presentan temperaturas que varían de 36°C a 50°C, con baja humedad, que puede retrasar o incluso suprimir el desarrollo de huevos de parásitos.

Los helmintos encontrados de acuerdo al orden de prevalencia, fueron: Toxocara canis, Ancylostoma caninum, Dipylidium caninum, Taenia spp, Uncicaria stenocephala y Spirocerca lupi; lo que en general coincide con los hallazgos de Fernández y Cantó (2002) y Eguia-Aguilar et al. (2005). Los perros son los principales transmisores de la toxocariasis al hombre, especialmente en países en desarrollo, donde la mayoría tienen acceso a parques públicos y áreas de juego infantiles, que sirven como fuente principal de contaminación del suelo y representan un gran riesgo de exposición humana a huevos de Toxocara (Chen et al., 2018). Similarmente, las larvas de Toxocara canis pueden pasar a través de las heces de animales infectados, y los humanos pueden infectarse con estas larvas cuando trabajan con suelo o juegan en áreas contaminadas. Esta infección parece ser más prevalente en niños y en poblaciones socioeconómicamente desfavorecidas, debido a prácticas de higiene inconsistentes (Chen et al., 2018).

En la presente investigación se encontró una alta prevalencia para Ancylostoma caninum, lo que resulta importante ya que la presencia de larvas de Ancylostoma o anquilostoma en las heces de los perros puede infectar a los humanos, lo que impacta sobre la salud pública. Las larvas de Ancylostoma pueden penetrar la piel al caminar descalzo en un suelo contaminado, y aunque no pueden reproducirse en el cuerpo humano, producen lesiones papulares rojas que avanzan debajo de la piel a medida que las larvas migran. Clínicamente se manifiesta por picazón severa, especialmente por la noche (O'Neil, 2018).

Dipylidium caninum fue el cestodo más prevalente del presente estudio, lo que concuerda con la alta prevalencia reportada en estudios realizados en Querétaro, México (Canto et al., 2011) y Ciudad de México, México (Eguia-Aguilar et al., 2005). Esta prevalencia podría deberse al aumento de perros callejeros que no reciben ningún tipo de tratamiento antiparasitario, y en consecuencia, están frecuentemente infestados de pulgas y piojos, los que pueden ser intermediarios de Dipylidium caninum. Cuando el huésped canino ingiere las pulgas adultas infectadas, el cistecercoide se libera en el estómago, estableciéndose posteriormente en el intestino delgado de su huésped definitivo (Beugnet et al., 2018; Labuschagne et al., 2018); sin embargo, las pulgas ocasionalmente pueden infectar a los humanos, especialmente a niños que conviven con mascotas, las cuales no cuentan con control veterinario para ectoparásitos (Neira et al., 2008; Ayala et al., 2012).

El segundo cestodo encontrado en la presente investigación, fue Taenia spp., con una prevalencia de 16%; lo que es inferior al 25.7% reportado en heces recolectadas de perros procedentes de áreas rurales de Khuzestan, provincia de Irán (Beiromvand et al., 2018). La importancia de Taenia spp., radica en que el perro doméstico puede ser huésped definitivo al adquirir la infección, al consumir las canales eliminadas de animales domésticos herbívoros infectados; principalmente canales de ovinos (Beiromvand et al., 2018). Los ovinos, el ganado (Alemu et al., 2015) y menos comúnmente el ser humano, pueden ser huéspedes intermediarios, después de la ingestión de huevos de estos parásitos (Sonmez et al., 2017).

La prevalencia general de helmintos fue similar entre animales jóvenes y adultos; sin embargo, los perros jóvenes tuvieron mayor prevalencia a Toxocara canis; esto puede ser debido a que la forma más importante de infección de Toxocara canis en perros, es la transmisión prenatal de larvas; también conocida como transmisión transplacentaria o intrauterina (Schnieder et al., 2011), donde las perras que albergan larvas somáticas pueden infectar hasta el 100% de los cachorros recién nacidos (Gawor et al., 2015). También se encontró una mayor prevalencia en animales adultos para Uncinaria stenocephala. Este parásito es uno de los agentes relacionados con parasitosis cutáneas en el humano, conocidos en su conjunto como larva migrans cutánea; esta zoonosis se presenta especialmente en áreas donde hay perros y gatos sin dueño, así como en suelos arenosos y húmedos, como playas y parques de recreo (Plascencia et al., 2013); lo que explica la relativamente baja prevalencia de este nematodo en la presente investigación.

La prevalencia de Taenia spp fue mayor en animales adultos; datos contrarios fueron reportados por Fernández y Cantó (2002). La mayor prevalencia en animales adultos del presente estudio, puede ser debido a que los animales adultos tal vez adquieren la infección al consumir las canales de animales infectados (Beiromvand et al., 2018).

Los resultados de prevalencia a helmintos por sexo de los perros, no muestran diferencia; sin embargo, la prevalencia de Dipylidium caninum fue mayor en hembras que en machos; datos similares fueron reportados por (Chávez et al., 2012), quienes menciona que las hembras son más propensas a Dipylidium caninum. En este mismo sentido, Hernández et al. (2007), mencionan que la prevalencia general de Dipylidium caninum es mayor durante la época más fría del año, probablemente debido a que los perros callejeros suelen congregarse en mayor número, para buscar refugio de las temperaturas más frías; lo que facilita la propagación de vectores, al aumentar la promiscuidad entre ellos y por consiguiente se aumenten las probabilidades de infección con Dipylidium caninum.

El presente estudio se realizó durante el periodo de mayor actividad reproductiva en la perra, que abarca de marzo hasta julio (Choy y Echevarría, 2005), por lo que es posible que en nuestro caso, las hembras tuvieron mayor prevalencia de Dipylidium caninum, debido al contacto que tienen éstas con perros machos parasitados de pulgas.

Se observó elevada prevalencia a helmintos gastrointestinales de perros procedentes de los Servicios de Salud de Tulancingo de Bravo, Hidalgo, México; lo que demuestra el riesgo de salud pública que significan los perros sin dueño que deambulan por las calles. Algunos de los parásitos encontrados tienen alto riesgo de zoonosis, por lo que es necesario implementar campañas de concientización a la población en general, sobre la tenencia responsable de los animales de compañía, como los perros.