av Abanico veterinario Abanico vet 2007-428X 2448-6132 Sergio Martínez González 10.21929/abavet2019.919 00122 Artículo Original. Frecuencia de parásitos gastrointestinales en bovinos del sur de Sonora, México 0000-0002-8142-5021 Munguía-Xóchihua Javier 1 * 0000-0001-7704-1503 Leal-Franco Ivette 1 0000-0003-2089-5078 Muñoz-Cabrera José 1 0000-0003-1155-8600 Medina-Chu Manuel 1 0000-0001-8898-7177 Reyna-Granados Javier 1 0000-0002-9530-4810 López-Castro Pedro 1 Departamento de Ciencias Agronómicas y Veterinarias. Instituto Tecnológico de Sonora, 5 de febrero 818 sur. Colonia Centro CP 85000. Cd. Obregón, Sonora. México. Instituto Tecnológico de Sonora Instituto Tecnológico de Sonora Cd. Obregón Sonora Mexico *Autor responsable y de correspondencia: Munguía-Xóchihua Javier.javier.munguia@itson.edu.mx, karypl05@gmail.com javier.reyna@itson.edu.mx, mcjose_54_muca@hotmail.com, alejandro_medina_chu@hotmail.com, pedro.alan@itson.edu.mx 30 05 2020 Jan-Dec 2019 9 e922 24 02 2019 28 09 2019 Este es un artículo publicado en acceso abierto bajo una licencia Creative Commons RESUMEN

Comúnmente los parásitos gastroentéricos son un problema sanitario en la ganadería extensiva y pueden ser un riesgo en la eficiencia productiva del ganado al sur de Sonora, México. Para determinar la frecuencia de los diferentes géneros parasitarios gastrointestinales en bovinos de la región sur de Sonora, se dividió un estudio en región Sierra alta (n= 218), Sierra baja (n=173), Valle1 (n= 222) y Valle2 (n= 50). Las heces fueron colectadas de bovinos adultos y becerros (5 a 6 meses de edad) de enero a marzo y diciembre de 2018; enero a febrero de 2019. Las muestras se analizaron mediante las técnicas flotación y MacMaster. La morfología fue determinada al obtener la etapa L3 mediante coprocultivo. Las Eimerias fueron identificadas previa esporulación. Un 83.03%, 56.0% y 17.56% fueron positivos a parásitos gastrointestinales en Sierra alta, Sierra baja y Valle1 respectivamente. El Valle2 fue negativo a nematodos, pero el 43% resulto positivos a Eimerias. Los bovinos en la zona de estudio mostraron una frecuencia de baja 17.56% a alta 83.03% a parásitos gastroentéricos con presencia de uno a ocho géneros de nematodos y de uno a siete de Eimeria.

 Palabras clave: Ganado nematodos eimerias semiárido sierra Programa de Fomento y Apoyo a la Investigación (PROFAPI) PROFAPI_2018_0047 PROFAPI_ 2019_0052 INTRODUCCIÓN

La producción de ganado bovino para carne en Sonora se desarrolla en más de 15 millones de hectáreas de agostaderos, se utiliza el 83% de la superficie estatal, con 1.5 millones de cabezas de ganado (Denogean et al., 2013). Para el ganadero las condiciones del clima y ecológicas son un elemento restrictivo para una adecuada producción, la cual depende del potencial de los forrajes para satisfacer las necesidades nutricionales (Denogean et al., 2013; Retes et al., 2013). El delicado equilibrio de nutrientes y salud de los bovinos está en riesgo constante al estar expuestos a infecciones por parásitos gastroentéricos (PGE), que disminuyen en forma importante el consumo de alimento, la conversión alimenticia y ganancia de peso, con morbilidad y mortalidad en animales jóvenes (Stromberg et al., 2012).

En el abomaso se dañan las células secretorias que afectan la cantidad y calidad del ácido clorhídrico, lo cual modifica el valor pH hasta 6.5 y se disminuye la eficacia de la digestión y absorción de nutrientes; afecta el metabolismo mineral y proteico, en presentación subclínica y crónica los animales reducen su consumo de alimento entre 15 a 20 %, lo cual disminuye la ganancia de peso o hay pérdida de peso; por lo cual se aumentan las deficiencias nutricionales y se reduce la productividad del ganado (Torres, 2006; Biswajit et al., 2017; Oliviera et al., 2017). En algunos casos se puede observar anorexia aguda, anemia, toxemia, daño a los tejidos y muerte; por lo general en animales jóvenes en el crecimiento y en ocasiones en adultos (Johanssos, 2017).

El potencial impacto económico de los parásitos en México se estimó y se obtuvo para los nematodos gastroentéricos US$ 445.10 y para coccidias (Eimeria spp.) US$23.78 millones, con base a la población nacional en 2013 de 32.4 millones de bovinos (Rodríguez et al., 2017). Por los efectos detrimentales en la producción y la salud, es importante disponer de información de la presencia de PGE en la región.

El objetivo del presente trabajo de investigación fue determinar la frecuencia y los géneros de parásitos gastroentéricos en bovinos de cuatro sectores del sur de Sonora, México.

 MATERIAL Y MÉTODOS

Localización geográfica. El estudio se realizó en un sector de la Sierra alta y en la Sierra baja, así como dos sectores del valle del sur de Sonora. En el sector Sierra alta se trabajó en el municipio de Yécora, el cual se localiza a 215 kilómetros al norte de Cd. Obregón, a 1540 metros de altitud; el clima que predomina es templado subhúmedo con lluvias en la mayor parte del año. En febrero y marzo, la temperatura alcanza los 24.0°C y el promedio anual es de 24.4°C, con precipitación promedio anual de 944 mm (SMN, 2018). En el sector Sierra baja, se trabajó en el municipio de Rosario, en el poblado de Tesopaco, localizado con altitud de 450 metros; presenta clima semiseco o semicálido, con temperatura promedio máxima de 29.2°C. y mínima de 14.2°C. Las lluvias predominan durante julio y agosto, con precipitación media anual de 610.1 mm (SMN, 2018).

En la zona Valle 1 y Valle 2, ubicados en el municipio de Cajeme, al sur del estado de Sonora, con altitud de 46 metros, donde predomina clima seco cálido extremoso, con precipitación media anual de 300 mm, el 73% de la precipitación se presenta de julio a septiembre, con temperatura promedio anual que fluctúa entre 24° C a 31° C; la máxima es de 48° C en verano y la mínima de 16° C en enero (SMN, 2018).

Toma de muestras. En corrales de acopio del sector Sierra alta se muestrearon 218 becerros (140 machos y 78 hembras) y de Sierra baja a 173 becerros (130 machos y 43 hembras); todos eran pie de cría de bovinos, la mayoría criollo destetado o en inicio de destete, entre 5 y 10 meses de edad, criados en forma extensiva y a libre pastoreo. Las muestras de región Valle 1, fueron 222 muestras de 8 hatos de bovinos adultos productores de leche; de la región Valle 2, fueron 50 bovinos adultos en agostadero. La toma de muestras se realizó de enero a marzo y diciembre de 2018, y de enero a febrero de 2019, para realizar un estudio observacional y transversal (Thursfield, 2018). Se realizó un muestreo por conveniencia en los corrales de acopio y en los hatos, en donde se permitió la toma de muestras (Scheaffer et al., 2012).

A las muestras de heces se realizaron la técnica cualitativa de flotación y cuantitativa de MacMaster, para obtener huevos por gramo de heces (HGH), ooquistes por gramo de heces (OGH); coprocultivo y Baerman (Yacob et al., 2009); en esta última las larvas (L3) presentes se identificaron con base en sus características morfológicas (Pinilla et al., 2018). Se realizó la técnica de esporulación para identificación de las Eimerias (Mitchell et al., 2012). Por medio del programa Microsoft Excel 2016, se obtuvieron los resultados que se muestran en estadística descriptiva (Wayne, 2014).

 RESULTADOS Y DISCUSIÓN

En la Sierra alta se encontraron: 83.03% (181/218) becerros positivos y 16.97% (37/218) negativos a parásitos gastroentéricos. El tipo de género para nematodos fue de 88.95% (161/181) positivos, cestodos 19.33% (35/181) y protozoarios 80.11% (145/181). El rango de MacMaster para cada género fue: nematodos 50-900 HGH, cestodos 50-6850 HGH, protozoarios 50-5050 OGH.

Los géneros más frecuentes fueron: Haemonchus spp. 79.5%, Oesophagostomum spp. 40.37% y Trichostrongylus spp. 34.78% (tabla 1).

Número y porcentaje de nematodos gastroentéricos en bovinos en cuatro regiones del sur de Sonora
Nematodos Sierra alta Frecuencia Porcentaje (%) Sierra baja Frecuencia Porcentaje (%) Valle 1 Frecuencia Porcentaje (%) Valle 2 Frecuencia Porcentaje (%)
Haemonchus spp. 128 79.5 15 17.85 6 50 0 0
Oesophagostomum spp. 65 40.37 7 8.33 1 8.33 0 0
Trichostrongylus spp. 56 34.78 7 8.33 3 25 0 0
Skrjabinema spp. 40 24.84 0 0 1 8.33 0 0
Cooperia spp. 23 14.28 49 58.33 1 8.33 0 0
Strongyloides spp. 18 11.18 4 4.76 0 0 0 0
Ostertagia spp. 14 8.69 15 17.85 0 0 0 0
Toxacara spp. 1 0.62 0 0 0 0 0 0

Las infecciones por nematodos gastroentéricos se presentaron de uno a ocho géneros, las más frecuentes fueron: sencilla 43.47% (70/161), doble 25.46% (41/161) y triple 20.49% (33/161) (tabla 2).

Tipo de infección por nematodos gastroentéricos en bovinos cuatro regiones del sur de Sonora
Sierra alta Porcentaje Sierra baja Porcentaje Valle 1 Porcentaje Valle 2 Porcentaje
Tipo de infección Frecuencia (%) Frecuencia (%) Frecuencia (%) Frecuencia (%)
Simple 70 43.47 68 80.9 2 28.5 0 0
Doble 41 25.46 16 19.04 5 71.43 0 0
Triple 33 20.49 0 0 0 0 0 0
Cuádruple 16 9.93 0 0 0 0 0 0
Quíntuple 1 0.62 0 0 0 0 0 0

En la Sierra baja se encontró: 56% (97/173) becerros positivos y 43.93% (76/173) negativos a los parásitos en estudio. La distribución por género se encontró para nematodos 86.6% (84/97), positivos y protozoarios 23.71% (23/97). El rango de MacMaster fue: nematodos 50-300 HGH y protozoarios 50-200 OGH.

Los nematodos más frecuentes fueron: Cooperia spp. 58.33%, Haemonchus spp. 17.85% y Ostertagia spp. 17.85% (tabla 1).

Con respecto a las infecciones por nematodos gastroentéricos, se presentaron de uno a seis géneros, las dos más frecuentes fueron: sencilla 80.9% y doble 19.04% (tabla 2).

En el estudio las zonas de Sierra alta y Sierra baja fueron positivos a nematodos en becerros, lo cual concuerda con reportes en donde la prevalencia de PGE en becerros está presente y aumenta en los meses próximos al año de edad; la prevalencia más alta se presenta en becerros de los 4 a los 12 meses de edad, y la mayor frecuencia entre 6 y 9 meses (Colina et al., 2013). Otro factor importante a considerar es la convivencia de los becerros con los bovinos adultos, cuando son portadores de PGE contaminan el forraje y se favorece la infección de los becerros (Encalada et al., 2009).

Al manejo del ganado en la sierra del estado de Sonora, se le conoce como “corridas”, éstas se realizan una o dos veces al año, es la mejor temporada entre los meses de octubre a abril del siguiente año. Los adultos reciben manejo reproductivo y sanitario como la desparasitación y vacunación; los becerros son separados y la mayoría van a corrales de acopio previo a la exportación. Los bovinos adultos que quedan en la explotación al ser desparasitados una vez, no es suficiente para controlar las poblaciones de PGE; estos contaminan las áreas de pastoreo y los becerros al ser infectados se evidencia por los resultados de una intensidad de infección para PGE de baja (0-500 HGH) a media (550-1000 HGH); se provoca un retardo en el crecimiento, reducción de la productividad y la reinfección de los becerros por la contaminación del forraje (Encalada et al., 2009).

Con respecto a los géneros de PGE encontrados, varió en cada región de la sierra, lo cual es congruente con un estudio realizado, en donde se indica que los nematodos Haemonchus spp., Mecistocirrus spp., Trichostrongylus spp., Cooperia spp., y Oesophagostomum spp, son considerados importantes desde el punto de vista patológico y epidemiológico en diversas zonas geo-ecológicas, templadas y cálidas (Vázquez et al., 2004). En otras regiones de México se muestra la distribución, diversidad de la frecuencia y de géneros de PGE en bovinos en diferentes estados, y dan la pauta de la adaptación que tienen a los diferentes ecosistemas como el subtropical y tropical (Quiroz, 2011; Fernández et al., 2015; Figueroa et al., 2018; Pinilla et al., 2018). Los resultados de las dos regiones de la sierra muestran un avance importante en el conocimiento de la frecuencia e identificación de PGE, en becerros del sur de Sonora.

En la región Valle 1, se encontró: 17.56% (39/222) de positivos y 82.43% (183/222) negativos a parásitos gastroentéricos. Con respecto al tipo de género para nematodos 17.94% (7/39) y protozoarios 82.05% (32/39) de positivos, respectivamente. El rango de MacMaster para cada género parasitario fue: nematodos 50-1100 HGH y protozoarios 50-3250 OGH.

En las infecciones por nematodos gastroentéricos se presentaron de uno a cinco géneros, predominando la doble 71.43% y sencilla 28.5%.

En la región Valle 2, no se encontró la presencia de PGE y para protozoarios se obtuvo 46% (23/50) positivos, el rango de MacMaster fue de 50-100 OGH.

Los resultados para NGE de las regiones Valle 1 y Valle 2, son de menor frecuencia y esto puede ser influido por la edad los animales del muestreo que eran adultos (Encalada et al., 2009), el manejo sanitario de desparasitación del hato antes del muestreo; así como a las condiciones de clima semiárido de la región (Martínez y Merino, 2011; Baumgard y Rhoads, 2013), lo cual no favorece la formación y viabilidad de las larvas infectantes en el ambiente (tabla 2).

Con respecto a los protozoarios en la Sierra alta , las tres especies más frecuentes fueron: E. bovis 69.65%, E. alabamensis 34.48% y E. ellipsoidalis 24.13%. En la Sierra baja predominaron E. bovis 65.21% y E. alabamensis 43.47%. En la región Valle 1 la más abundante fue E. bovis con 46.5%. En Valle 2 se encontró a E. ellipsoidalis y E. bukidonensis con 25 % respectivamente (tabla 3).

Número y porcentaje de Eimerias identificadas de bovinos de cuatro regiones del sur de Sonora
Protozoario Sierra alta Porcentaje Sierra baja Porcentaje Valle 1 Porcentaje Valle 2 Porcentaje
Frecuencia (%) Frecuencia (%) Frecuencia (%) Frecuencia (%)
E. bovius 101 69.65 13 62.21 15 46.5 1 12.5
E. alabamensis 50 34.48 10 43.47 2 6.25 1 12.5
E. ellipsoidalis 35 24.13 3 13.04 6 21.85 2 25
E.auburnensis 34 23.44 2 8.69 3 9.37 0 0
E.bukidnonensis 28 19.31 0 0 4 12.5 2 25
E.subspherica 26 17.93 1 4.34 7 21.85 1 12.5
E. zurnii 20 13.79 1 4.34 9 28.15 1 12.5

Las infecciones de coccidia en Sierra alta se presentaron de uno a seis géneros de Eimeria, las tres más frecuentes fueron: sencilla 33.10%, doble 30.34% y triple 16.55%. En Sierra baja: sencilla 43.48% y doble 56.52%. Región Valle 1 fueron simple 71.88% y doble 15.63% y región Valle 2 simple 66.66% y doble con 33.33% (tabla 4).

Tipo de infección por Eimeria en bovinos de cuatro regiones del sur del estado de Sonora
Tipo de infección

Sierra alta

Cantidad

Porcentaje

(%)

Sierra baja

Cantidad

Porcentaje

(%)

Valle 1

Cantidad

Porcentaje

(%)

Valle 2

Frecuencia

Porcentaje

(%)
Simple 48 33.1 10 43.48 23 71.88 4 66.66
Doble 44 30.34 13 56.52 5 15.63 2 33.33
Triple 24 16.55 0 0 3 9.6 0 0
Cuádruple 20 13.79 0 0 0 0 0 0
Quíntuple 6 4.13 0 0 1 3.13 0 0
Séxtuple 3 2.06 0 0 0 0 0 0

En este estudio las zonas de Valle 1 y Valle 2, fueron positivos varias especies de Eimeria; lo cual concuerda con trabajos en donde se reporta que existen al menos 13 especies de Eimeria que infectan a bovinos, pero solo algunas son muy patógenas como E. bovis y E. zuernii (Das et al., 2015; Pascoti et al., 2011) y E. alabamensis (Das et al., 2015). En corrales techados se reporta a E. ellipsoidalis, E. alabamensis y E. auburnensis (Mitchell et al., 2012; Forslid et al., 2015).

Las infecciones por Eimeria pueden provocar diarrea severa, heces que contienen sangre, fibrina y tejido intestinal; los signos son fiebre, dolor, tenesmo, anemia, deshidratación, debilidad, anemia y pérdida de peso (Pascoti et al., 2011). Este complejo de efectos tiene consecuencias clínicas y económicas considerables. En áreas endémicas los becerros de primer año tienen alto riesgo de desarrollar coccidiosis clínica, y son comunes las infecciones por varias especies; siendo más comunes E. bovis, E. zuernii y E. alabamensis, durante las primeras dos semanas de vida (Samson et al., 2006; Pascoti et al., 2011), y hasta los 12 meses de edad (Mitchell et al., 2012; Forslid et al., 2015). Se estima que las pérdidas por reducción en la eficiencia alimenticia son del 25 a 60% por becerro, y se predijo con modelo simulador una pérdida del 6 a 8% anual por eimeriosis (Lassen y Osstergaard, 2012).

Se han realizado diversos estudios en diferentes países como Perú, Brasil, Estados Unidos, India e Inglaterra; en donde las Eimerias más frecuentes identificadas fueron: E. bovis, E. zuernii, E. auburnensis, E. ellipsoidalis; con menor frecuencia E. subspherica, E. bukidnonesis, E. cylindrica, E. canadienses y E. alabamensis (Pascoti et al., 2011; Mitchell et al., 2012; Colina et al., 2013; Lucas et al., 2014; Das et al., 2015).

En México los estudios realizados en bovinos de Yucatán y Guerrero, las Eimerias más frecuentes fueron: E. bovis, E. ellipsoidalis y E. zuerni; en menor proporción se encontró a: E. auburnensis y E. canadensis y E. parva (Rodríguez et al., 1996; Figueroa et al., 2018).

En la presente investigación, los cuatro sectores tuvieron presencia de E. bovis, E. alabamensis, E. ellipsoidalis y E. auburnensis, su frecuencia varía por los diferentes grupos de edad y las condiciones ambientales; lo cual indica la capacidad de viabilidad de los ooquistes esporulados, que es más de un año (Lucas et al., 2014). La mayoría de los estudios de infecciones naturales de Eimeria en bovinos confirman que las becerras menores de un año tienen una alta prevalencia de infección y eliminan el mayor número de ooquistes por heces al ambiente (Colina et al., 2013; Lucas et al., 2014). La trasmisión está influenciada por los bovinos adultos que son portadores asintomáticos, que favorecen la infección frecuente en animales jóvenes (Mitchell et al., 2012; Colina et al., 2013); la cual puede ocurrir en las áreas de descanso o “echaderos” y pastoreo dentro de los agostaderos, así como en los corrales de alojamiento.

 CONCLUSIÓN

Se demuestra que los bovinos criados en la zona de estudio mostraron una frecuencia de baja 17.56% a alta 83.03% de parásitos gastroentéricos, con la presencia de uno a ocho géneros de nematodos; y de uno a siete géneros de protozoarios.

 AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen el apoyo al donativo otorgado por el Programa de Fomento y Apoyo a la Investigación (PROFAPI) del Instituto Tecnológico de Sonora, por el donativo otorgado para la realización de este trabajo (PROFAPI_2018_0047 y PROFAPI_ 2019_0052).

 LITERATURA CITADA BAUMGARD LH, Rhoads RP Jr. 2013. Effects of heat stress on post absorptive metabolism and energetics. Annual Review of Animal Biosciences. 1:311-337.ISSN: 21658102, 21658110. DOI: 10.1146/annurev-animal-031412-103644. BAUMGARD LH Rhoads RP 2013 Effects of heat stress on post absorptive metabolism and energetics Annual Review of Animal Biosciences 1 311 337 21658102 21658110 10.1146/annurev-animal-031412-103644 BISWAJIT D, Konch P, Rahman T, Upadhyaya TN, Pathak DC, Tamuli SM, Phangchoo CV, Begum SA. 2017. Ocurrence and pathology of Haemonchus contortus infections in goats. Journal of Entomology and Zoology Studies. 5(3):1284-1287. E-ISSN:2320-7078, P-ISSN:2349-6800, DOI: http://dx.doi.org/10.22271/j.ento. http://www.entomoljournal.com, http://www.entomoljournal.com/archives/2017/vol5issue3/PartR/5-3-122-461.pdf BISWAJIT D Konch P Rahman T Upadhyaya TN Pathak DC Tamuli SM Phangchoo CV Begum SA. 2017 Ocurrence and pathology of Haemonchus contortus infections in goats Journal of Entomology and Zoology Studies 5 3 1284 1287 2320-7078 2349-6800:10.22271/j.ento http://www.entomoljournal.com http://www.entomoljournal.com/archives/2017/vol5issue3/PartR/5-3-122-461.pdf COLINA JC, Mendoza GA, Jara CA. 2013. Prevalencia del parasitismo por Eimeria en bovinos, Bos taurus, del Distrito Pacanga (La Libertad, Perú). Y su relación con factores sociodemográficos y ambientales. Rebiolest. 1(2): e72-e78. http://revistas.unitru.edu.pe/index.php/ECCBB/issue/view/299/showToc COLINA JC Mendoza GA Jara CA. 2013 Prevalencia del parasitismo por Eimeria en bovinos, Bos taurus, del Distrito Pacanga (La Libertad, Perú). Y su relación con factores sociodemográficos y ambientales Rebiolest 1 2 e72 e78 http://revistas.unitru.edu.pe/index.php/ECCBB/issue/view/299/showToc DAS M, Deka DK, Sarmah PG, Islam S, Sarma S. 2015. Diversity of Eimeria spp. in dairy cattle of Guwahati, Assam India. Veterinary World. EISSN: 2231-0916. DOI:10.14202. http://www.veterinaryworld.org/Vol.8/August-2015/2.pdf DAS M Deka DK Sarmah PG Islam S Sarma S. 2015 Diversity of Eimeria spp. in dairy cattle of Guwahati, Assam India Veterinary World 2231-0916 10.14202 http://www.veterinaryworld.org/Vol.8/August-2015/2.pdf DENOGEAN BFG, Moreno MS, Ayala AF, Ibarra FA, Martin RMH, Retes LR. 2013. La ganadería bovina para carne en Sonora, México en la actualidad. XXVI Congreso Internacional en Administración de Empresas Agropecuarias. Hermosillo, Sonora. 30 y 31 de mayo y 1 de junio 2013. 56-65 p. DENOGEAN BFG Moreno MS Ayala AF Ibarra FA Martin RMH Retes LR. 2013 La ganadería bovina para carne en Sonora, México en la actualidad XXVI Congreso Internacional en Administración de Empresas Agropecuarias Hermosillo, Sonora 56 65 ENCALADA MLA, Corbala BJA, Vargas MJJ, García RMJ, Uicab BL, Río RJ. 2009. Prevalencia de nematodos gastroentéricos de becerros en sistema doble propósito del municipio de Escárcega, Campeche, México. Agrociencia. 43(6): 569-576. ISSN: 1405-3195. http://www.redalyc-org/articulo.oa?id=30215549002 ENCALADA MLA Corbala BJA Vargas MJJ García RMJ Uicab BL Río RJ. 2009 Prevalencia de nematodos gastroentéricos de becerros en sistema doble propósito del municipio de Escárcega, Campeche, México Agrociencia 43 6 569 576 1405-3195 http://www.redalyc-org/articulo.oa?id=30215549002 FERNÁNDEZ FA, Arieta RR, Graillet JE, Romero SD, Romero FM, Felipe AI. 2015. Prevalencia de nematodos gastroentéricos en bovinos doble propósito en 10 ranchos de Hidalgotitlán, Veracruz, México. Abanico Veterinario. 5(2):13-18. ISSN 2448-6132. E-ISSN:2007-4240 DOI:10.21929/abavet. FERNÁNDEZ FA Arieta RR Graillet JE Romero SD Romero FM Felipe AI. 2015 Prevalencia de nematodos gastroentéricos en bovinos doble propósito en 10 ranchos de Hidalgotitlán, Veracruz, México Abanico Veterinario 5 2 13 18 2448-6132 2007-4240 10.21929/abavet FIGUEROA A, Pineda RSA, Godínez JF, Vargas AD, Rodríguez BE. 2018. Parásitos gastrointestinales de ganado bovino y caprino en Quechultenango, Guerrero, México. Agroproductividad. 11(6): 97-104. ISSN: 2594-0252.http://www.revista-agroproductividad.org/index.php/agroproductividad FIGUEROA A Pineda RSA Godínez JF Vargas AD Rodríguez BE. 2018 Parásitos gastrointestinales de ganado bovino y caprino en Quechultenango, Guerrero, México Agroproductividad 11 6 97 104 2594-0252 http://www.revista-agroproductividad.org/index.php/agroproductividad FORSLID A, Christensson D, Dahl J, Grandi G, Enemark JMD. 2015. Bovine eimeriosis in Swedish calves: Epidemiology and insights into sampling procedures. Veterinary Parasitology. 1(2):16-29. ISSN: 2405-9390. http://dx.doi.org/10.1016/j.vprsr.2016.02.004 FORSLID A Christensson D Dahl J Grandi G Enemark JMD. 2015 Bovine eimeriosis in Swedish calves: Epidemiology and insights into sampling procedures Veterinary Parasitology 1 2 16 29 2405-9390 10.1016/j.vprsr.2016.02.004 JOHANSSOS L. 2017. The impact of gastrointestinal parasites on weight gain, activity patterns and behaviors in cattle on pasture. Departament of animal environment and healthy no. 688. Skara. Swedish University of Agricultural Sciences. 4-6 p. ISSN: 1652- 200X. JOHANSSOS L. 2017 The impact of gastrointestinal parasites on weight gain, activity patterns and behaviors in cattle on pasture. Departament of animal environment and healthy no. 688. Skara Swedish University of Agricultural Sciences 4-6 1652- 200X LASSEN B, Ostergaard S. 2012. Estimation of the economic effects of Eimeria in Estonian dairy herds using a stochastic model. Preventive Veterinary Medicine. ISSN:106:258-265. DOI:10.1016/j.prevetmed.2012.04.005. LASSEN B Ostergaard S. 2012 Estimation of the economic effects of Eimeria in Estonian dairy herds using a stochastic model Preventive Veterinary Medicine 106:258-265 10.1016/j.prevetmed.2012.04.005 LUCAS AS, Swecker WS, Linday DS, Scaglia G, Neel JPS, Elvinger FC, Zajac AM. 2014. A study of the level and dynamics of Eimeria populations in naturally infected, grazing beef cattle at various stages of production in the Mid-Atlantic USA. Veterinary Parasitology. 202:201-206. ISSN: 0304-4017 DOI: http:dx.doi.org/10.1016/j.vetpar.2014.02.052 LUCAS AS Swecker WS Linday DS Scaglia G Neel JPS Elvinger FC Zajac AM. 2014 A study of the level and dynamics of Eimeria populations in naturally infected, grazing beef cattle at various stages of production in the Mid-Atlantic USA Veterinary Parasitology 202 201 206 0304-4017 10.1016/j.vetpar.2014.02.052 MARTÍNEZ J, Merino S. 2011. Host-parasite interaction under extreme climatic conditions. Current Zoology. 57(3):390-405. ISSN: 1674-5507. https://doi.org/10.1093/czoolo/57.3.390 MARTÍNEZ J Merino S. 2011 Host-parasite interaction under extreme climatic conditions Current Zoology 57 3 390 405 1674-5507 10.1093/czoolo/57.3.390 MITCHELL ESE, Smith RP, Ellis IJ. 2012. Husbandry risk factors associated with subclinical coccidiosis in young cattle. The Veterinary Journal. 193:119-123.ISBN:1090-0233. DOI:10.1016/j.tvjl.2011.09.017 MITCHELL ESE Smith RP Ellis IJ. 2012 Husbandry risk factors associated with subclinical coccidiosis in young cattle The Veterinary Journal 193 119 123 1090-0233 10.1016/j.tvjl.2011.09.017 OLIVIERA MCS, Nicodemo MIF, Pezzopane JRM, Gusma MR, Chagas ACS, Giglioti R, Bilhassi TB, Santana CH, Goncalves TC, Rabelo TA, Neo TA. 2017. Gastrointestinal nematode infection in beef cattle raised in silvopastoral and conventional systems in Sao Paulo state, Brazil. Agroforest Systems. 91(3):495-507. ISSN: 1572-680. https://doi.org/10.1007/s10457-016-9950-y OLIVIERA MCS Nicodemo MIF Pezzopane JRM Gusma MR Chagas ACS Giglioti R Bilhassi TB Santana CH Goncalves TC Rabelo TA Neo TA. 2017 Gastrointestinal nematode infection in beef cattle raised in silvopastoral and conventional systems in Sao Paulo state, Brazil Agroforest Systems 91 3 495 507 1572-680 10.1007/s10457-016-9950-y PASCOTI BFR, López MA, Alves DF, Perazza CA, Ferrazani PM, Guimaraes Am. 2011. Frequency of species of Eimeria in females of the Holstein-friesian breed at the post- weaning stage during autumn and winter. Revista Brasileña Parasitología Veterinaria. Jaboticabal. 20(4):303-307. ISSN: 1984-2961.http://www.scielo.br/pdf/rbpv/v20n4/a08v20n4.pdf PASCOTI BFR López MA Alves DF Perazza CA Ferrazani PM Am. Guimaraes 2011 Frequency of species of Eimeria in females of the Holstein-friesian breed at the post- weaning stage during autumn and winter Revista Brasileña Parasitología Veterinaria. Jaboticabal 20 4 303 307 1984-2961 http://www.scielo.br/pdf/rbpv/v20n4/a08v20n4.pdf PINILLA JC, Flórez P, Sierra MT, Morales E, Sierra R, Vásquez MC, Todon JA, Sánchez A, Ortiz D. 2018. Point prevalence of gastrointestinal parasites in double purpose cattle or Rio de Oro and Aguachica municipalities, Cesar state, Colombia. Veterinary Parasitology. Regional studies and reports. 12:26-30. ISBN: 2405-9390 https://doi.org/10.1016/j.vprsr.2018.01.003 PINILLA JC Flórez P Sierra MT Morales E Sierra R Vásquez MC Todon JA Sánchez A Ortiz D. 2018 Point prevalence of gastrointestinal parasites in double purpose cattle or Rio de Oro and Aguachica municipalities, Cesar state, Colombia Veterinary Parasitology Regional studies and reports. 12:26-30 2405-9390 10.1016/j.vprsr.2018.01.003 QUIROZ RH, Figueroa J, Ibarra F, López M. 2011. Epidemiología de enfermedades parasitarias en animales domésticos. In Quiroz H, Figueroa J, Ibarra F, López M. (Eds). Revista FMVZ. UNAM. México. 257 p. ISBN: 978-607-00-4015-3. QUIROZ RH Figueroa J Ibarra F López M. 2011 Epidemiología de enfermedades parasitarias en animales domésticos Quiroz H Figueroa J Ibarra F López M. Revista FMVZ. UNAM México 257 978-607-00-4015-3 RETES, López R, Rivera M, Ibarra F, Moreno F, Medina DS, Ballesteros FG. 2013. Análisis de rentabilidad de repasto de becerros en Sonora. Revista Mexicana de Agronegocios. 17(33): 588-598. ISSN:1405-9282 https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=14127709018 RETES, López R Rivera M Ibarra F Moreno F Medina DS Ballesteros FG. 2013 Análisis de rentabilidad de repasto de becerros en Sonora Revista Mexicana de Agronegocios 17 33 588 598 1405-9282 https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=14127709018 RODRÍGUEZ VRI, Domínguez AJL, Torres AFF. 1996. Epidemiological factors associated to bovine coccidiosis in calves (Bos indicus) in a subhumid tropical climate. Revista Biomédica. 7(4):211-218. ISSN: 2007-8447. DOI: https://doi.org/10.32776/revbiomed.v10i1.186 RODRÍGUEZ VRI Domínguez AJL Torres AFF. 1996 Epidemiological factors associated to bovine coccidiosis in calves (Bos indicus) in a subhumid tropical climate Revista Biomédica 7 4 211 218 2007-8447 10.32776/revbiomed.v10i1.186 RODRÍGUEZ VRI, Grisi L, Pérez LAA, Silva VH, Torres AJFJ, Fragoso SH, Romero SD, Rosario CR, Saldierma F, García CD. 2017. Evaluación del impacto económico potencial de los parásitos del ganado bovino en México. Revisión. Revista Mexicana Ciencias Pecuarias. 8(1):61-74. ISSN-e: 2448-6698 http://Dx.doi.org/10.22319/rmcp.v8i1.430 RODRÍGUEZ VRI Grisi L Pérez LAA Silva VH Torres AJFJ Fragoso SH Romero SD Rosario CR Saldierma F García CD. 2017 Evaluación del impacto económico potencial de los parásitos del ganado bovino en México. Revisión Revista Mexicana Ciencias Pecuarias 8 1 61 74 2448-6698 http://Dx.doi.org/10.22319/rmcp.v8i1.430 SAMSON HGV, Epe C, Wirtherle N, Heyden VVD, Welz C, Radeloff I, Beening J, Carr D, Hellmann K, Schnieder T, Krieger K. 2006. Clinical and epidemiological characteristics of Eimeria infections in first year grazing cattle. Veterinary Parasitology. 136:215-221. ISSN: 0340-4017. DOI:10.1016/j.vetpar.2005.11.022 SAMSON HGV Epe C Wirtherle N Heyden VVD Welz C Radeloff I Beening J Carr D Hellmann K Schnieder T Krieger K. 2006 Clinical and epidemiological characteristics of Eimeria infections in first year grazing cattle Veterinary Parasitology 136 215 221 0340-4017 10.1016/j.vetpar.2005.11.022 SCHEAFFER RL, Mendenhall W, Ott RL, Gerow KG. 2012. Elementary survey sampling. Seven edition student ed. Boston MA. Books-Cole. 49-53 p.ISBN: 13-978-0-8400-5361-9 SCHEAFFER RL Mendenhall W Ott RL Gerow KG. 2012 Elementary survey sampling Seven Boston MA Books-Cole 49 53 13-978-0-8400-5361-9 SMN. (Sistema Meteorológico Nacional). 2018. http://smn.cna.gob.mx/es/informacion-climatologica-ver-estado?estado=son . Fecha de ingreso 28 de mayo 2018. Sistema Meteorológico Nacional 2018 http://smn.cna.gob.mx/es/informacion-climatologica-ver-estado?estado=son 28 de mayo 2018 STROMBERG B, Gasbarre LC, Waite A, Bechtold D, Brown MS, Robinson NA, Olson EJ, Newcomb H. 2012. Cooperia punctate: effect cattle productivity?. Veterinary Parasitology. 183:284-291 PMID: 21821358 DOI:10.1016/j.vetpar.2011.07.030 STROMBERG B Gasbarre LC Waite A Bechtold D Brown MS Robinson NA Olson EJ Newcomb H. 2012 Cooperia punctate: effect cattle productivity? Veterinary Parasitology 183 284 291 21821358 10.1016/j.vetpar.2011.07.030 THURSFIELD M. 2018. Veterinary Epidemiology. Wiley-Blackwell Publishing. USA. Fourth Edition. 219-251 p. ISBN: 978-1118280287. THURSFIELD M. 2018 Veterinary Epidemiology Wiley-Blackwell Publishing USA Fourth 219 251 978-1118280287 TORRES AJFJ. 2006. The effect of supplementary feeding in browsing criollo kids and hair sheep naturally infected with gastrointestinal nematodes. Herbivores: Assessment of intake, digestibility and the roles of secondary compounds. 34: 261-278.DOI: https://doi.org/10.1017/S1463981500042473 TORRES AJFJ. 2006 The effect of supplementary feeding in browsing criollo kids and hair sheep naturally infected with gastrointestinal nematodes Herbivores: Assessment of intake, digestibility and the roles of secondary compounds 34 261 278 10.1017/S1463981500042473 VÁZQUEZ PVM, Flores CJ, Santiago VC, Herrera RD, Palacios FA, Liébano HE, Pelcastre OA. 2004. Frecuencia de nematodos gastroentéricos en bovinos de tres áreasde clima subtropical húmedo de México. Técnica Pecuaria México. 42 (2): 237-245. ISSN- e: 2448-6698. ISSN: 0040-1889. https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=61342209 VÁZQUEZ PVM Flores CJ Santiago VC Herrera RD Palacios FA Liébano HE Pelcastre OA. 2004 Frecuencia de nematodos gastroentéricos en bovinos de tres áreasde clima subtropical húmedo de México Técnica Pecuaria México 42 2 237 245 2448-6698 0040-1889 https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=61342209 WAYNE WD. 2014. Bioestadística: Base para el análisis de la ciencia para la salud. Cuarta edición. Ed. Limusa-Wiley. México, D.F. 1-12 p. ISBN:97896818643. WAYNE WD. 2014 Bioestadística: Base para el análisis de la ciencia para la salud Cuarta Limusa-Wiley México, D.F. 1 12 97896818643 YACOB CH, Mistre AH, Adem AH, Basu AK. 2009. Parasitological and clinical responses of lambs experimentally infected with Haemonchus contortus (L3) with and without ivermectin treatment. Veterinary Parasitology. 166: 119-123. ISSN: 1873-2550. ISSN:0304-4017. DOI:10.1016/j.vetpar.2009.07.038. YACOB CH Mistre AH Adem AH Basu AK. 2009 Parasitological and clinical responses of lambs experimentally infected with Haemonchus contortus (L3) with and without ivermectin treatment Veterinary Parasitology 166 119 123 1873-2550 0304-4017 10.1016/j.vetpar.2009.07.038 Original article Frequency of gastrointestinal parasites in cattle at the southern of Sonora, Mexico ABSTRACT

Commonly gastroenteric parasites are a health problem in extensive livestock and could be a risk in the productive efficiency in cattle raised at the south of Sonora, Mexico. In order to determine the frequency of the different gastrointestinal parasitic genera in bovines of the southern region of Sonora, a study was divided in high-mountain (n= 218), low-mountain (n= 173), Valley1 (n= 222) and Valley2 (n= 50) regions. The feces were collected from adult cattle and calves (5 to 6 months of age) from January to March and December 2018; January to February 2019. The samples were analyzed by flotation and MacMaster techniques. The morphology was determined obtaining the L3 stage by coproculture. The Eimerias were identified prior to sporulation. The 83.03%, 56.0% and 17.56% were positive for gastrointestinal parasites in high-mountain, low-mountain and Valley1 respectively. Valley2 was negative for nematodes, but 43% were positive for Eimerias. The cattle in the study area showed a low 17.56% to high 83.03% frequency of gastroenteric parasites with the presence of one to eight genera of nematode and one to seven of Eimeria.

Keywords: Cattle nematodes eimeria semiarid mountain INTRODUCTION

The production of beef cattle in Sonora is developed in more than 15 million hectares of summer pastures, 83% of the state area is used, with 1.5 million head of cattle (Denogean et al., 2013). For the farmer, the weather and ecological conditions are a restrictive element for adequate production, which depends on the potential of the forage to meet nutritional needs (Denogean et al., 2013; Retes et al., 2013). The delicate balance of nutrients and health of cattle is at constant risk by being exposed to infections by gastroenteric parasites (PGE), which significantly reduce food consumption, feed conversion and weight gain, with morbidity and mortality in animals young people (Stromberg et al., 2012).

In the abomasum, the secretory cells that affect the quantity and quality of the hydrochloric acid are damaged, which modifies the pH value up to 6.5 and the efficiency of the digestion and absorption of nutrients is reduced; affects the mineral and protein metabolism, in subclinical and chronic presentation the animals reduce their food consumption by 15 to 20%, which decreases weight gain or there is weight loss; Therefore, nutritional deficiencies are increased and livestock productivity is reduced (Torres, 2006; Biswajit et al., 2017; Oliviera et al., 2017). In some cases, acute anorexia, anemia, toxemia, tissue damage and death can be observed; usually in young animals in growth and sometimes in adults (Johanssos, 2017).

The potential economic impact of parasites in Mexico was estimated and obtained for gastroenteric nematodes US $ 445.10 and for coccidia (Eimeria spp.) US $ 23.78 million, based on the national population in 2013 of 32.4 million cattle (Rodríguez et al., 2017). Due to the detrimental effects on production and health, it is important to have information on the presence of PGE in the region.

The objective of this research was to determine the frequency and genera of gastroenteric parasites in cattle from four sectors of southern Sonora, Mexico.

 MATERIAL AND METHODS

Geographic location. The study was conducted in a sector of the High-mountain and the Low-mountain, as well as two sectors of the southern Sonora Valley. In the High-mountain sector, work was carried out in the Yécora municipality, which is located 215 kilometers north of Obregón city, at an altitude of 1540 meters; The prevailing climate is mild subhumid with rains for most of the year. In February and March, the temperature reaches 24.0 °C and the annual average is 24.4 °C, with annual average precipitation of 944 mm (SMN, 2018).

In the Low-mountain sector, work was carried out in the Rosario municipality, in Tesopaco town, located at an altitude of 450 meters; it has a semi-dry or semi-warm climate, with a maximum average temperature of 29.2 °C and minimum of 14.2 °C. Rains predominate during July and August, with an annual average rainfall of 610.1 mm (SMN, 2018).

Sampling. In stockpiles of the High-mountain sector, 218 calves (140 males and 78 females) were sampled and from Low-mountain to 173 calves (130 males and 43 females); they were all cattle breeding grounds, mostly creole weaned or at the beginning of weaning, between 5 and 10 months of age, raised extensively and free grazing. The samples from the Valley 1 region were 222 samples from 8 herds of adult dairy cattle; from the Valley 2 region, there were 50 adult cattle in summer pastures. Sampling was carried out from January to March and December 2018, and from January to February 2019, to conduct an observational and cross-sectional study (Thursfield, 2018). Sampling was carried out for convenience in the collection pens and in the herds, where sampling was allowed (Scheaffer et al., 2012).

To the stool samples, the qualitative flotation and quantitative technique of MacMaster was performed to obtain eggs per gram of feces (HGH), oocysts per gram of feces (OGH); co-culture and Baerman (Yacob et al., 2009); In the latter, the larvae (L3) present were identified based on their morphological characteristics (Pinilla et al., 2018). Sporulation technique was performed to identify Eimerias (Mitchell et al., 2012). Through the Microsoft Excel 2016 program, the results shown in descriptive statistics were obtained (Wayne, 2014).

 RESULTS AND DISCUSSION

In the High-mountain were: 83.03% (181/218) positive calves and 16.97% (37/218) negative to gastroenteric parasites. The gender type for nematodes was 88.95% (161/181) positive, cestodes 19.33% (35/181) and protozoa 80.11% (145/181). The MacMaster range for each genus was: 50-900 HGH nematodes, 50-6850 HGH cestodes, 50-5050 OGH protozoa.

The most frequent genera were: Haemonchus spp. 79.5%, Oesophagostomum spp. 40.37% and Trichostrongylus spp. 34.78% (table 1).

Number and percentage of gastroenteric nematodes in cattle in four regions of southern Sonora
Nematodos

High-mountain

Frequency

 Porcentage (%)

Low-mountain

Frequency

 Porcentage (%)

Valley 1

Frecuency

 Porcentage (%)

Valley 2

Frecuency

 Porcentage (%)
Haemonchusspp. 128 79.5 15 17.85 6 50 0 0
Oesophagostomum spp. 65 40.37 7 8.33 1 8.33 0 0
Trichostrongylus spp. 56 34.78 7 8.33 3 25 0 0
Skrjabinema spp. 40 24.84 0 0 1 8.33 0 0
Cooperia spp. 23 14.28 49 58.33 1 8.33 0 0
Strongyloides spp. 18 11.18 4 4.76 0 0 0 0
Ostertagia spp. 14 8.69 15 17.85 0 0 0 0
Toxacara spp. 1 0.62 0 0 0 0 0 0

Gastroenteric nematode infections occurred in one to eight genera, the most frequent being: single 43.47% (70/161), double 25.46% (41/161) and triple 20.49% (33/161) (table 2).

Type of infection by gastroenteric nematodes in cattle four regions of southern Sonora
High-mountain Porcentage Low-mountain Porcentage Valley 1 Porcentage Valley 2 Porcentage
Type of infection Frecuency (%) Frecuency (%) Frecuency (%) Frecuency (%)
Simple 70 43.47 68 80.9 2 28.5 0 0
Double 41 25.46 16 19.04 5 71.43 0 0
Triple 33 20.49 0 0 0 0 0 0
Quadruple 16 9.93 0 0 0 0 0 0
Quíntuple 1 0.62 0 0 0 0 0 0

In the Low-mountain it was found: 56% (97/173) positive calves and 43.93% (76/173) negative to the parasites under study. The distribution by gender was found for nematodes 86.6% (84/97), positive and protozoan 23.71% (23/97). The MacMaster range was: 50- 300 HGH nematodes and 50-200 OGH protozoan.

The most frequent nematodes were: Cooperia spp. 58.33%, Haemonchus spp. 17.85% and Ostertagia spp. 17.85% (table 1).

With respect to gastroenteric nematode infections, there were one to six genera, the two most frequent were: single 80.9% and double 19.04% (table 2).

In the study the areas of High-mountain and Low-mountain were positive for nematodes in calves, which is consistent with reports where the prevalence of PGE in calves is present and increases in the months close to the year of age; the highest prevalence occurs in calves from 4 to 12 months of age, and the highest frequency between 6 and 9 months (Colina et al., 2013). Another important factor to consider is the coexistence of the calves with the adult bovines, when they are carriers of PGE they contaminate the forage and the infection of the calves is favored (Encalada et al., 2009).

The management of livestock in Sonora state mountains is known as "runs", these are done once or twice a year, is the best season between the months of October to April of the following year. Adults receive reproductive and sanitary management such as deworming and vaccination; Calves are separated and most go to pre-export stockpiles. The adult cattle that remain on the farm when dewormed once, it is not enough to control the populations of PGE; these contaminate grazing areas and calves when infected are evidenced by the results of an infection intensity for PGE from low (0-500 HGH) to medium (550-1000 HGH); It causes a delay in growth, reduced productivity and reinfection of calves due to forage contamination (Encalada et al., 2009).

Regarding the genera of PGE found, it varied in each region of the mountain, which is consistent with a study conducted, which indicates that the nematodes Haemonchus spp., Mecistocirrus spp., Trichostrongylus spp., Cooperia spp., and Oesophagostomum spp, are considered important from a pathological and epidemiological point of view in various geo-ecological, temperate and warm areas (Vázquez et al., 2004). In other regions of Mexico the distribution, diversity of the frequency and genus of PGE in cattle in different states is shown, and they give the guideline of the adaptation that they have to the different ecosystems such as the subtropical and tropical (Quiroz, 2011; Fernández et al., 2015; Figueroa et al., 2018; Pinilla et al., 2018). The results of the two regions of the mountains show an important advance in the knowledge of the frequency and identification of PGE, in calves in southern Sonora.

In the Valley 1 region, 17.56% (39/222) positive and 82.43% (183/222) negative for gastroenteric parasites were found. Regarding the type of gender for nematodes 17.94% (7/39) and protozoa 82.05% (32/39) positive, respectively. The MacMaster range for each parasitic genus was: 50-1100 HGH nematodes and 50-3250 OGH protozoa.

In infections due to gastroenteric nematodes, there were one to five genera, with a double 71.43% and simple 28.5%.

In the Valley 2 region, the presence of PGE was not found and for protozoa, 46% (23/50) positive were obtained, the MacMaster range was 50-100 OGH.

The results for NGE of the Valle 1 and Valle 2 regions are less frequent and this may be influenced by the age of the animals in the sampling that were adults (Encalada et al., 2009), the sanitary management of deworming of the herd before sampling; as well as the semi-arid climate conditions of the region (Martínez and Merino, 2011; Baumgard and Rhoads, 2013), which does not favor the formation and viability of the infecting larvae in the environment (table 2).

With respect to the protozoa in the High-mountain, the three most frequent species were:

E. bovis 69.65%, E. alabamensis 34.48% and E. ellipsoidalis 24.13%. In the Low- mountain, E. bovis 65.21% and E. alabamensis predominated 43.47%. In the Valle 1 region the most abundant was E. bovis with 46.5%. In Valley 2 E. ellipsoidalis and E. bukidonensis were found with 25% respectively (table 3).

Number and percentage of Eimerias identified from cattle from four regions of southern Sonora
Protozoario Sierra alta Porcentaje Sierra baja Porcentaje Valle 1 Porcentaje Valle 2 Porcentaje
Frecuencia (%) Frecuencia (%) Frecuencia (%) Frecuencia (%)
E. bovius 101 69.65 13 62.21 15 46.5 1 12.5
E. alabamensis 50 34.48 10 43.47 2 6.25 1 12.5
E. ellipsoidalis 35 24.13 3 13.04 6 21.85 2 25
E.auburnensis 34 23.44 2 8.69 3 9.37 0 0
E.bukidnonensis 28 19.31 0 0 4 12.5 2 25
E.subspherica 26 17.93 1 4.34 7 21.85 1 12.5
E. zurnii 20 13.79 1 4.34 9 28.15 1 12.5

Coccidia infections in High-mountain occurred from one to six genera of Eimeria, the three most frequent were: single 33.10%, double 30.34% and triple 16.55%. In Low-mountain: 43.48% single and 56.52% double. Valley 1 region was simple 71.88% and double 15.63% and Valley 2 region simple 66.66% and double with 33.33% (table 4).

Type of Eimeria infection in cattle from four regions of the southern state of Sonora
Type de infection

High-mountain

Quantily

Porcentage

(%)

Low-mountain

Quantily

Porcentage

(%)

Valley 1

Quantily

Porcentage

(%)

Valley 2

Frecuency

Porcentage

(%)
Simple 48 33.1 10 43.48 23 71.88 4 66.66
Doble 44 30.34 13 56.52 5 15.63 2 33.33
Triple 24 16.55 0 0 3 9.6 0 0
Quadruple 20 13.79 0 0 0 0 0 0
Quíntuple 6 4.13 0 0 1 3.13 0 0
Sextuple 3 2.06 0 0 0 0 0 0

In this study the zones of Valley 1 and Valley 2, several species of Eimeria were positive; This is consistent with works that report that there are at least 13 species of Eimeria that infect cattle, but only some are very pathogenic such as E. bovis and E. zuernii (Das et al., 2015; Pascoti et al., 2011 ) and E. alabamensis (Das et al., 2015). In roofed pens, E. ellipsoidalis, E. alabamensis and E. auburnensis are reported (Mitchell et al., 2012; Forslid et al., 2015).

Eimeria infections can cause severe diarrhea, feces containing blood, fibrin and intestinal tissue; the signs are fever, pain, tenesmus, anemia, dehydration, weakness, anemia and weight loss (Pascoti et al., 2011). This complex of effects has considerable clinical and economic consequences. In endemic areas, first-year calves are at high risk of developing clinical coccidiosis, and infections by several species are common; E. bovis, E. zuernii and E. alabamensis being more common, during the first two weeks of life (Samson et al., 2006; Pascoti et al., 2011), and up to 12 months of age (Mitchell et al. , 2012; Forslid et al., 2015). It is estimated that losses due to reduction in feed efficiency are 25 to 60% percalf, and a 6 to 8% annual loss due to eimeriosis was predicted with a simulator model (Lassen and Osstergaard, 2012).

Various studies have been conducted in different countries such as Peru, Brazil, the United States, India and England; where the most frequent Eimerias identified were: E. bovis, E. zuernii, E. auburnensis, E. ellipsoidalis; less frequently E. subspherica, E. bukidnonesis, E. cylindrica, E. Canadians and E. alabamensis (Pascoti et al., 2011; Mitchell et al., 2012; Colina et al., 2013; Lucas et al., 2014; Das et al., 2015).

In Mexico, studies conducted on bovines in Yucatán and Guerrero, the most frequent Eimerias were: E. bovis, E. ellipsoidalis and E. zuerni; to a lesser extent, we found: E. auburnensis and E. canadensis and E. parva (Rodríguez et al., 1996; Figueroa et al., 2018).

In the present investigation, the four sectors had presence of E. bovis, E. alabamensis, E. ellipsoidalis and E. auburnensis, their frequency varies by different age groups and environmental conditions; this indicates the viability of sporulated oocysts, which is more than one year (Lucas et al., 2014). Most studies of natural Eimeria infections in cattle confirm that calves under one year of age have a high prevalence of infection and eliminate the greatest number of oocysts by feces into the environment (Colina et al., 2013; Lucas et al., 2014). Transmission is influenced by adult cattle that are asymptomatic carriers, which favor frequent infection in young animals (Mitchell et al., 2012; Colina et al., 2013); which can occur in the rest areas or "dumps" and grazing within the summer pastures, as well as in the housing pens.

 CONCLUSION

It is shown that cattle raised in the study area showed a frequency of low 17.56% to high 83.03% of gastroenteric parasites, with the presence of one to eight nematode genera; and from one to seven genera of protozoa.

ACKNOWLEDGMENT

The authors thank the support for the donation granted by the Program for the Promotion and Support of Research (PROFAPI) of the Technological Institute of Sonora, for the donation granted for the realization of this work (PROFAPI_2018_0047 and PROFAPI_ 2019_0052).